Институт наук о данных и экономики сельского хозяйства, Пекинская академия сельскохозяйственных и лесных наук, Пекин 100097, Китай; zhangqian@baafs.net.cn (Q.Z.); zhangjinmeng@baafs.net.cn (J.Z.); yufeng@baafs.net.cn (F.Y.); pingyang@baafs.net.cn (Y.P.); qiulin@baafs.net.cn (L.Q.)

* Для корреспонденции: luanrupeng@baafs.net.cn (R.L.); wangming@baafs.net.cn (M.W.)

Аннотация: Метод спектральной визуализации широко применяется при анализе фенотипа растений для улучшения отбора признаков и реализации генетических преимуществ. В обзоре рассмотрены новейшие разработки и области применения различных методов оптической визуализации фенотипов растений, а также сопоставлены их преимущества и применимость. Рентгеновская компьютерная томография (рентгеновская КТ) и световое обнаружение и определение дальности (LiDAR) лучше подходят для трёхмерной реконструкции поверхностей, тканей и органов растений. Визуализация флуоресценции хлорофилла (ChlF) и тепловизионная съёмка (TI) могут применяться для измерения физиологических фенотипических характеристик растений. Специфические симптомы, вызванные дефицитом элементов питания, можно выявлять с помощью гиперспектральной и мультиспектральной визуализации, LiDAR и ChlF. В будущем исследования фенотипа растений на основе спектральной визуализации могут быть теснее интегрированы с изучением физиологических процессов растений. Это позволит эффективнее поддерживать исследования в смежных областях, включая метаболомику и геномику, и сосредоточиться на процессах микромасштаба, таких как перенос кислорода и межклеточный перенос хлорофилла.

Ключевые слова: фенотип растений; спектральная визуализация; HSI; MSI; LiDAR

Цитирование: Zhang, Q.; Luan, R.; Wang, M.; Zhang, J.; Yu, F.; Ping, Y.; Qiu, L. Research Progress of Spectral Imaging Techniques in Plant Phenotype Studies. Plants 2024, 13, 3088. https://doi.org/10.3390/plants13213088

Получено: 2 сентября 2024 г.; исправлено: 25 октября 2024 г.; принято: 31 октября 2024 г.; опубликовано: 2 ноября 2024 г.

Авторское право: © 2024 авторы. Лицензиат — MDPI, Базель, Швейцария. Статья распространяется на условиях открытой лицензии Creative Commons Attribution (CC BY) 4.0 (https://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).

Фенотип растения представляет собой количественное описание индивидуального развития, физиологических и биохимических характеристик растений. Получение и анализ фенотипических данных важны для управления орошением, профилактики и контроля заболеваний, селекционных исследований и повышения урожайности [1]. Высокопроизводительное и точное получение фенотипических данных существенно ускоряет скрининг селекционного материала и заметно повышает эффективность селекции. Фенотипы растений — морфологические, физиологические и биохимические — значительно различаются у разных растений и на разных стадиях роста. Кроме того, сложная среда произрастания в естественных условиях создаёт серьёзные трудности для фенотипического анализа. Традиционное наблюдение главным образом основано на ручном измерении различных фенотипических параметров и отличается высокой трудоёмкостью, большими затратами времени, значительными ошибками и субъективностью [2]. Быстрые, массовые и воспроизводимые измерения фенотипов растений стали узким местом селекции и точного растениеводства.

Методы спектральной визуализации обладают такими преимуществами, как неразрушающий характер, высокая производительность, надёжность, возможность работы в реальном времени и повторных измерений, поэтому имеют значительный потенциал для анализа фенотипов растений. Они широко применяются в точном земледелии и селекции [3]. Для анализа фенотипа и наблюдения признаков разработано множество спектральных датчиков [4]. В этой области актуальными направлениями являются вегетационные индексы (VI) [5], дистанционное зондирование [6], беспилотные летательные аппараты (БПЛА) [7], высокопроизводительные платформы фенотипирования растений (HTPP) [8] и машинное обучение [9,10].

В предыдущих работах обсуждалось применение отдельных методов спектральной визуализации — БПЛА [7], ближнего инфракрасного диапазона (NIR) [11], дистанционного зондирования [9] и LiDAR [12], — а также их использование для отдельных растений или фенотипов, включая зерновые [13], плоды [14] и засуховый стресс [3]. Подходы к фенотипическому анализу на разных масштабных уровнях и с применением разных спектральных методов заслуживают обобщения. В настоящей статье рассматривается прогресс исследований фенотипов растений на основе спектральных методов, представленных в Web of Science; систематизировано применение спектральной визуализации для анализа фенотипа на разных масштабах с опорой на диапазоны спектра естественного света. Обзор призван стать базовым и подробным справочным материалом и источником идей для будущих исследований.

Спектральные признаки — это наблюдаемые изменения фенотипических изображений, обусловленные электромагнитными характеристиками одного или нескольких пикселей. Они возникают вследствие испускания или поглощения фотонов, энергия которых соответствует разности между начальным и конечным состояниями перехода. Спектральные признаки могут указывать на интересующие области, например заболевания или абиотические и биотические стрессы [15]. Хотя фотосинтетически активная радиация растений охватывает лишь диапазон 400–700 нм, растения способны взаимодействовать со светом в диапазоне 350–2500 нм [8]. По мере увеличения длины волны спектр подразделяется на гамма-излучение, рентгеновское, ультрафиолетовое (UV), видимый свет (VL), инфракрасное, микроволновое и радиоволновое излучение. Инфракрасный диапазон обычно делят на ближний (NIR), коротковолновый (SWIR), средневолновый и длинноволновый.

В зависимости от используемой частоты или длины волны электромагнитное излучение может отражаться, поглощаться материалами либо проходить через них, что обеспечивает множество потенциальных количественных характеристик качества. Этот неразрушающий анализ опирается на разрешение датчиков и математические эконометрические модели [16]. Поэтому на основе различных электромагнитных откликов на разных длинах волн разработан широкий набор оптических датчиков и методов измерения [4]. Как показано на рисунке 1, в порядке увеличения длины волны основные методы спектральной визуализации включают следующие:

Позитронно-эмиссионная томография (PET). Короткоживущими радиоактивными изотопами метят ключевые вещества метаболизма растений, например глюкозу, белки и нуклеиновые кислоты, а метаболическую активность культуры отражают по накоплению этих веществ [17].

Рентгеновская компьютерная томография (рентгеновская КТ). Диапазон длин волн — 10 пм–10 нм. Различия поглощения энергии до и после сканирования под разными углами используют для визуализации внешней и внутренней трёхмерной структуры растений [18].

Гиперспектральная визуализация (HSI). Диапазон — 200–2500 нм. Метод регистрирует двумерное геометрическое пространство и одномерную спектральную информацию объекта на основе широкого набора непрерывных узких спектральных полос с высоким спектральным разрешением [15].

Мультиспектральная визуализация (MSI). Диапазон — 200–2500 нм. Содержит множество дискретных спектральных каналов — обычно от трёх до сотен — либо специализированный набор длин волн [10].

Рамановское картирование (Raman). Диапазон — 285–50 000 нм. Это спектр рассеяния, позволяющий анализировать молекулярную структуру и химический состав вещества по эффекту комбинационного рассеяния [19].

Визуализация в видимом диапазоне (VI). Диапазон — 380–780 нм. Формируется цветное RGB-изображение по трём каналам: красному, зелёному и синему [20].

Визуализация флуоресценции хлорофилла (ChlF). Флуоресценция хлорофилла испускается примерно при 600–750 нм, а возбуждаться может в диапазоне 400–720/730 нм. Сигнал флуоресценции проецируется в пространство образца по пикселям для оценки эффективности фотосинтеза и воздействия стрессов [21].

Световое обнаружение и определение дальности (LiDAR). Датчик испускает световые импульсы и принимает отражённые; расстояние до объекта определяется по времени между излучением и приёмом. Можно получать дальность, ориентацию, высоту, скорость, положение и даже форму объекта [22].

Визуализация в ближнем инфракрасном диапазоне (NIRI). Диапазон — 780–1300 нм; преимущественно регистрируется отражённое объектами инфракрасное излучение [11].

Тепловизионная съёмка (TI). Диапазон — 1000–14 000 нм. Регистрируется распределение энергии инфракрасного излучения и формируется тепловое изображение, соответствующее температурному полю поверхности объекта [23].

Магнитно-резонансная томография (MRI). Диапазон — 1 мм–1 дм. Излучаемые объектом электромагнитные волны регистрируют при наложении внешнего градиентного магнитного поля; определяются положение и тип атомных ядер, после чего строится изображение внутренней структуры [24].

В разных областях исследований границы спектральных диапазонов для методов визуализации несколько различаются; диапазоны могут пересекаться. Например, MSI и HSI охватывают видимый, ближний и коротковолновый инфракрасный диапазоны.

В настоящей работе под растениями понимаются объекты сельскохозяйственного производства: зерновые, технические, кормовые культуры и сидераты. Фенотип включает внешние признаки — форму, структуру, размер и цвет, — определяемые генами, средой, а также связанными физиологическими и биохимическими характеристиками. Анализ фенотипа растений изучает разнообразную фенотипическую информацию, связанную с ростом растений в сложной среде, и определяет структуру, продуктивность и устойчивость отдельных растений или групп к ограничивающим факторам [15]. Фенотипы можно разделить на морфологические, физиологические, биохимические и признаки продуктивности (таблица 1).

Рассеяние, отражение, пропускание и поглощение фотонов обусловлены взаимодействием света с тканями растения при распространении света. Спектральные методы широко используются при анализе фенотипов сельскохозяйственных культур, причём датчики с разными характеристиками имеют специфические области применения [58,85–87]. Сбор спектральных данных в значительной степени зависит от датчиков и влияет на итоговые результаты фенотипирования [88]. Различные методы контролируют изменения вещества на разных масштабах. PET и рентгеновская КТ выявляют энергию переходов электронов внутренних оболочек атомов; RGB и ChlF — изменения энергии при переходах валентных электронов; HSI и MSI реагируют на энергетические изменения, связанные с электронными переходами атомов и колебательными переходами молекул; TI, Raman и MRI — на молекулярные колебательные переходы. LiDAR создаёт точную 3D-форму посредством измерения переменных расстояний лазерными импульсами. NMR собирает только пространственную информацию, тогда как инфракрасные и рамановские методы — только спектральную [13]. Далее систематизировано применение методов к фенотипам растений.

Морфологический фенотип используется наиболее широко, поскольку служит основой отбора растений в селекционных программах. Исследования охватывают почти все виды растений; обычные объекты — семена, плоды, листья, цветки, растения и пологи, а их общие признаки приведены в таблице 1. Для отдельных культур предложены специфические признаки: число побегов кущения и главных стеблей у злаков [89,90], длина и ширина флагового листа у риса, количество зёрен и бобов на растение у сои [91]. По мере углубления исследований будут формулироваться новые уникальные фенотипические признаки. Многие спектральные методы позволяют извлекать морфологические признаки (рисунок 2).

HSI и MSI предоставляют различные виды спектральной информации, связанной с физиологическими и биохимическими свойствами растения, и отражают взаимодействие света, культур и их биохимических компонентов от клеточного до ландшафтного масштаба. MSI рассматривается как разновидность HSI. Оба метода применяются для обнаружения и идентификации индекса листовой поверхности (LAI), болезней и вредителей [69], а также для классификации растений, плодов и семян. Многовременная MSI с БПЛА используется для обнаружения банановых растений и подсчёта отдельных экземпляров [55]. Пассивные MSI- и HSI-измерения позволяют оценивать раннюю жизнеспособность озимой пшеницы, сухую массу, поглощение и содержание азота по изображениям покрытия полога [89]. MSI также используется для анализа сезонных изменений окраски листьев декоративных растений и генетического анализа [92].

RGB-изображение — наиболее распространённая форма визуализации. Его сочетание с глубокими свёрточными нейронными сетями (CNN) обеспечивает классификацию растений, обнаружение плодов [32] и сегментацию изображений [93]. Метод широко используется для классификации сортов, сегментации сорняков и полога [94], обнаружения дефектов и прорастания, оценки стадии роста и зрелости [85,95]. RGB с CNN применён для 3D-обнаружения и локализации яблок в садах с F1-мерой 0,881 [30]. Он позволяет получать цвет [79], LAI [78], площадь полога и иные геометрические признаки, обнаруживать листья, кроны и плоды. Рекуррентная CNN с механизмом внимания по многовременным данным БПЛА обеспечила картирование овощных культур с общей точностью 92,80% [57].

LiDAR — активный лазерный метод на основе времени пролёта, создающий плотные трёхмерные облака точек посредством подсчёта фотонов [12]. Он определяет горизонтальные и вертикальные структурные характеристики, высоту растений, биомассу и 3D-распределение полога. Точки вдоль лазерного пути раскрывают сведения о пространстве под пологом и дают уникальные признаки для классификации на уровне полога или участка. LiDAR применяется для построения облака точек полога [22], извлечения высоты, биомассы, размеров и формы культур [96], оценки роста и развития, описания структуры, формы и перехвата света [97], реакции на орошение [98], а также обнаружения мужских соцветий и полегания.

MRI создаёт подробные 3D-изображения анатомических структур по энергии, выделяемой при выравнивании протонов магнитным полем, и предоставляет пространственную информацию для исследования ядер. Метод визуализирует структурные и размерные характеристики сосудистой системы стебля кукурузы [99]; внутренние и анатомические особенности семян и корней [100], внутренние повреждения плодов, зародыши и эндосперм; используется для оценки качества и фенотипа культур. MRI позволяет получать 3D-структуры растений [101], исследовать рост семян в почве и подробно изображать растения и корни [24], а также рано выявлять вертициллёзное увядание по корням хлопчатника [102].

Рентгеновская КТ даёт подробную информацию о внутренней 3D-структуре и является эффективным инструментом визуализации и количественного анализа тканей и органов [18]. Зависимость ослабления рентгеновского излучения от плотности особенно полезна для растений, поскольку межклеточные пространства широко распространены во многих органах [103]. Метод извлекает признаки кущения, длины колоса, жилкования и межклеточных пространств [18], исследует внутренние характеристики плодов и семян [104], оценивает их качество, зрелость и фенотип [105,106], а также реконструирует корневые системы [103].

Физиологический фенотип связан с физическим состоянием и функциями растения, включая скорость роста, репродуктивную способность и устойчивость к стрессу. Эти признаки обычно рассматривают вместе с биохимическими, чтобы объяснить функции клеток, тканей и органов. Основной принцип анализа приведён на рисунке 3. На физиологические признаки влияют температура, свет, влага и питание. Спектральная визуализация совместно с современным машинным обучением стала подходящим инструментом высокопроизводительного физиологического фенотипирования [15]. Поскольку признаки отражают функции частей растения в определённых условиях, они важны при оценке стрессовых реакций.

HSI и MSI одновременно измеряют спектральные характеристики широкого диапазона непрерывных полос, объясняя структурные, химические и физические свойства. Они обладают высокой способностью к фенотипическому обнаружению и подробно отражают взаимодействие растения со средой [63]. На ранних стадиях биотического или абиотического стресса признаки ещё не различимы глазом или в видимом свете, но выявляются HSI и MSI [107]. Поэтому методы имеют значительные преимущества для раннего обнаружения и мониторинга болезней и вредителей, а также оценки стрессового ответа [69]. HSI применяется для распознавания гаплоидов и полиплоидов и прогнозирования жизнеспособности и прорастания семян [28]. MSI широко используется в фенотипировании и контроле качества семян: для физико-химических признаков, дефектов, заражения вредителями и здоровья семян [16].

NIRI использует электромагнитные волны между видимым и средним инфракрасным диапазоном и широко применяется для анализа физических и химических свойств растений в реальном времени [11]. Инфракрасные волны глубже проникают в объект, поэтому метод чувствителен к наличию воды, водному стрессу и физической структуре клеток. Он измеряет функционирование набухших клеточных структур и позволяет анализировать корни в темноте. NIRI используется для измерения распределения воды и засухового стресса, обнаружения внешних дефектов [108], контроля качества [109] и мониторинга инвазивных насекомых, например мраморного клопа, на разных растительных фонах [72].

TI измеряет температуру поверхности по инфракрасному излучению и формирует данные временных рядов либо отдельных моментов. По небольшим изменениям температуры полога на разных стадиях роста и реакции на среду можно отбирать гены и содействовать селекции. TI главным образом оценивает засуховый стресс, транспирацию [23], индекс водного состояния, включая индекс водного стресса культуры (CWSI), и устьичную проводимость [107]. Метод количественно оценивает осмотическую реакцию на засоление, обнаруживает и отслеживает болезни и патогенные инфекции [110], оценивает водный статус множества особей и водный стресс яблони [111].

ChlF отражает пространственную и временную неоднородность спектров флуоресценции на уровне клеток, листьев и растений, являясь точным способом скрининга влияния экологического стресса. Она отслеживает метаболическую информацию, выявляет болезни и позволяет оценивать содержание хлорофилла и азота, отношение азота к углероду и LAI. Немодулированная ChlF раскрывает внутреннюю физиологическую информацию о фотосинтезе. Метод используется для выявления связанных с фотосинтезом биотических и абиотических стрессов [75], анализа питательного и физиологического состояния [112], фотосинтетической способности и нефотохимического тушения; активность фотосинтеза регистрируется в реальном времени. ChlF и MSI применяются для мониторинга засухового стресса фасоли [21].

PET способна неинвазивно визуализировать распределение и динамику меченых соединений в живом растении и прослеживать перемещение фотоассимилятов, воды и элементов питания. Она помогает исследовать физиологию роста, транспорт углерода и реакцию на стресс, но требует радиоизотопов и специализированной инфраструктуры. MRI и рентгеновская КТ дополняют физиологические измерения сведениями о воде, тканевой структуре и внутренних повреждениях.

Биохимический фенотип отражает химический состав и метаболическое состояние растений: белки, углеводы, азот, каротиноиды, жирные кислоты, хлорофилл, воду, антоцианы, крахмал и сахара. Для неразрушающего измерения этих характеристик используются HSI, MSI, RGB, ChlF, NIRI и рамановская спектроскопия (рисунок 4). Спектральный отклик обусловлен поглощением и рассеянием света функциональными группами молекул, поэтому подход обеспечивает косвенную оценку концентраций после калибровки моделей.

HSI сочетает пространственную и спектральную информацию и может одновременно оценивать несколько химических компонентов. Она используется для прогнозирования содержания азота, хлорофилла, воды, сахаров, белка и других компонентов, а также для картирования их распределения в листьях, пологе, плодах и семенах. MSI имеет меньше каналов, но быстрее, дешевле и удобнее для полевых платформ. Вегетационные индексы по выбранным длинам волн позволяют оценивать хлорофилл, азот и состояние питания; точность зависит от культуры, фазы роста, освещения и калибровки.

NIRI особенно чувствительна к связям O–H, C–H и N–H и поэтому пригодна для анализа воды, углеводов, белков и липидов. ChlF характеризует состояние фотосинтетического аппарата и содержание хлорофилла. Рамановская спектроскопия даёт молекулярно-специфические «отпечатки» и позволяет выявлять малые количества компонентов, исследовать клеточные стенки, пигменты и метаболиты. Для огурца по рамановскому спектру анализировали характерную информацию [19]. Эти методы способны поддерживать селекцию по химическому составу и питательной ценности, однако нуждаются в устойчивых моделях, эталонных лабораторных измерениях и контроле факторов среды.

Фенотип продуктивности включает урожайность, качество, биомассу, свежую и сухую массу. Это комплексный результат генотипа, среды и агротехнических приёмов. Прямое ручное измерение обычно разрушительно и трудоёмко, поэтому дистанционные спектральные признаки, структура полога, число плодов или цветков, высота и вегетационные индексы используются для прогноза. Для пшеницы оценивают число растений, продуктивных стеблей, массу ста зёрен, число колосьев на му и теоретическую урожайность. Хотя осуществимость и точность такого фенотипирования доказаны, стабильность и воспроизводимость не всегда гарантируются из-за совокупного влияния генотипа, среды и агротехники.

HSI и MSI используются для прогнозирования биомассы и урожайности, определения стадии роста и зрелости. На данных HSI обучена CNN-модель оценки урожайности зерна кукурузы; точность классификации на пяти стадиях роста составила 75,50% [61]. RGB- и глубинные изображения применялись для оценки индексов роста четырёх сортов тепличного салата; нормированная среднеквадратичная ошибка свежей массы составила 6,09% [85]. Для оценки признаков урожая сухого вещества гвинейской травы в селекционной программе предложен CNN-подход по RGB-съёмке с БПЛА [80].

В исследованиях фенотипа также применяются радиолокация с синтезированной апертурой (SAR) и визуализация лазерного обратного рассеяния (LLBI). SAR работает при очень низкой видимости, например при облачности, и широко исследуется для классификации культур, мониторинга роста и влажности почвы [125]. LLBI — недорогой метод, использующий поглощение, рассеяние света и обработку изображений в видимом и ближнем инфракрасном диапазонах для обнаружения и анализа объектов [126].

Разные методы подходят для разных задач фенотипирования (рисунок 6). Рентгеновская КТ и LiDAR измеряют трёхмерные морфологические признаки и пригодны для представления поверхностей, тканей и органов. Специфические симптомы дефицита питания легко выявляются HSI, MSI, LiDAR и ChlF. HSI, IR и Raman дают многокомпонентную информацию, преодолевающую низкую чувствительность; HSI и Raman особенно чувствительны к следовым компонентам. ChlF превосходит HSI при характеристике фотосинтетической активности на микромасштабе. Сравнение методов приведено в таблице 2.

Анализ фенотипа можно вести на уровне клеток и тканей; органов — корня, стебля, листа, цветка, плода, семени и урожая; отдельного растения; популяции и участка. Рентгеновская КТ и MRI дают анатомические детали тканей, а Ramanвизуализирует клеточные стенки с использованием увеличивающей оптики. ChlF исследует функции и питательное состояние семян. NIR бесконтактно оценивает внутренние показатели качества плодов. LiDAR показывает пространственную 3D-структуру листьев и растений. MSI перспективна для генетического анализа сезонного изменения окраски листьев зелёных культур [92]. HSI, MSI и RGB подходят для крупномасштабного высокопроизводительного анализа совместно с сельхозмашинами, БПЛА, спутниками и другими устройствами.

HTPP применяет современные информационные технологии для быстрого, автоматического, неразрушающего получения и анализа сложных признаков растений и их мониторинга in situ [128], позволяя одновременно измерять множество признаков [112]. Обычно несколько датчиков измеряют характеристики культур, определяют потребность в питании, воде и пестицидах и обнаруживают биотические стрессы. Платформы делятся на наружные и внутренние.

Наружные HTPP работают на фермах или в естественных экосистемах при естественном освещении. Спектральные приборы устанавливают на сельхозтехнику, БПЛА, самолёты, автомобили и спутники для крупномасштабного анализа. Воздушные платформы обеспечивают дистанционный мониторинг роста и стрессов и оценку урожайности [110]. В последние годы БПЛА с несколькими датчиками стали масштабным, эффективным, неинвазивным, гибким и недорогим решением для селекции [50,129,130]. Проблемами остаются межплатформенный сбор, калибровка датчиков, обработка [131], интерпретация изображений и надёжное извлечение фенотипической информации [132].

Внутренние HTPP используются в теплицах, камерах роста и лабораториях при полном или частичном искусственном освещении. Автоматизированные системы и ручные приборы подходят для ограниченного числа растений. Анализ охватывает скорость роста, стресс, биомассу, жизнеспособность семян, корни, физиологические и биохимические показатели. Широко применяются переносные устройства и изолированные измерительные камеры. Ручные приборы просты и экономичны, но имеют малый охват, низкую скорость и требуют значительных затрат труда и времени.

Использование мультимодальных данных — важное будущее направление. Выходные данные TI и MSI можно сопоставлять для взаимодополняющих выводов и разработки вегетационных индексов, описывающих физиологическую реакцию на стресс. Создано ПО для расчёта CWSI и зелёно-красного индекса питания посредством объединения NIR- и RGB-изображений. Мультимодальные данные улучшают модели урожайности, объединяя VI, погоду, почву, число плодов и цветков и высоту полога. TI с RGB обеспечивает точную сегментацию изображений культур при разных VI [133]. Сохраняются возможности объединения разных типов дистанционных изображений; сочетание больших массивов физических и спектральных данных с биохимическими данными роста имеет высокую ценность [134].

Пространственная 3D-реконструкция важна для высокопроизводительного получения фенотипа, оценки архитектуры растений и анализа корреляций. Из-за пространственных ограничений переноса воды, газов и питательных веществ 3D-анализ структуры особенно значим. Фотосинтез, дыхание и рост контролируются переносом воды, метаболических газов и питательных веществ и по своей природе трёхмерны. Исследования охватывают структуру отдельных растений и популяций, сеть жилок и стеблей, механизмы пространственного переноса питания, оценку позы, полегание, распределение ориентации листьев, пространственную структуру листорасположения, соцветий и плодов.

3D-визуализация органов и тканей помогает понять их роль в переносе воды, газов и питательных веществ. Данные рентгеновской КТ применимы для количественного моделирования физиологических процессов, точных расчётов тепло- и массопереноса и других биофизических процессов. Реалистичное расположение клеток и тканей в органах позволяет точнее моделировать сложные явления. Например, при дыхании и фотосинтезе связность транспортных структур можно исследовать как сеть пор или сосудистых систем.

Спектральный фенотипический анализ необходимо расширять до уровня субструктур, а методы визуализации должны выходить за текущие физические спектральные пределы. Они уже применяются для микроскопических объектов: пыльцы, устьиц, сосудистых пучков кукурузы, мезопористой структуры тканей плодов и клеточного стресса. Рентгеновская КТ открыла возможности высокопроизводительного анализа органов [18]: визуализирует пути транспорта жидкости и растворённых веществ; исследует морфологию ксилемы корней томата и клеточную структуру сосудистой системы черешков; разделяет ткани, например завязь яблока, на 3D-изображениях; различает клетки и поровое пространство в микромасштабе. Быстрое развитие методов помогает связать различия генотипа и фенотипа. Исследований микрофенотипа пока недостаточно, однако это неизбежное направление будущего.

Наиболее важные свойства платформы фенотипирования — удобство и доступность. Миниатюризация оптических датчиков способствует улучшению характеристик и гибкой интеграции с платформами. Селекции требуются простые инструменты, например ручной сбор отражательной способности полога пшеницы [135]. Ручной измеритель NDVI прост, практичен и недорог и позволяет определять жизнеспособность и биомассу. Будущие устройства должны требовать минимальных специальных знаний, обеспечивать простой ввод и работу, объединять несколько датчиков в переносном корпусе и использовать устойчивые алгоритмы для сложной среды.

ML — направление развития мультиомики, интеграции данных и системной биологии [59]. Связь накопленной геномной информации с проявлением признаков остаётся сложной; дистанционное зондирование и ML способны установить её [52]. Объединяя информатику, биологию, дистанционное зондирование, статистику и геномику, ML может связывать сложные признаки с экспрессией генов. Оно всё шире применяется к HSI благодаря непараметрической природе и гибкости при нелинейной связи отражательной способности с целевыми параметрами. По метаболитным данным ML уже точно прогнозирует биохимические пути томата [136]. Будущая платформа должна быть устойчивой, гибкой и различать несколько симптомов болезней на одном листе или пологе. Автоматизированное ML обрабатывает большие сложные многомерные наборы, экономит время и усилия и повышает качество моделей, что делает его важной тенденцией.

В статье систематически проанализирован прогресс методов спектральной визуализации в фенотипировании культур. Исследований физиологических и биохимических фенотипов, особенно биохимических, пока недостаточно. Много работ выполнено в макромасштабе — полевое дистанционное зондирование, БПЛА и мобильные платформы, — тогда как микромасштаб, особенно субструктурные уровни молекул, клеток и органов, изучен слабее. Будущие исследования должны теснее интегрироваться с физиологией растений, уделять внимание переносу кислорода, межклеточному переносу хлорофилла и другим процессам микромасштаба и эффективнее поддерживать метаболомику, геномику и смежные дисциплины.

Главная современная задача — быстро получать высокоразмерные, плотные, точные и масштабные данные о фенотипе от отдельных молекул до целого организма. Ключевыми остаются определение и извлечение сложных признаков, повышение точности и пропускной способности. HSI и MSI обладают большим потенциалом в совместной работе устройств, слиянии спектров, совершенствовании бортового оборудования и обработке изображений в реальном времени. Потенциал датчиков для новых признаков ещё не исчерпан; нужны новые датчики и методы для сложных признаков. Следует улучшать аппаратные схемы, реконструкцию и анализ, разрешение и контраст, математическое моделирование и обмен данными. Идеальной была бы интеграция универсальной метаболомной платформы; следующей ключевой целью станет физико-химический анализ фенотипа целого растения.

Вклад авторов: Q.Z. и J.Z. проанализировали данные, подготовили таблицы и первоначальный вариант рукописи. F.Y. и M.W. разработали проект и завершили рукопись. R.L., Y.P. и L.Q. участвовали в сборе и систематизации литературы и частичном анализе данных. Все авторы прочитали опубликованную версию рукописи и согласились с ней.

Финансирование: работа поддержана Проектом Пекинского инновационного консорциума интеллектуального сельского хозяйства (BAIC10-2024); Пекинским планом науки и технологий (Z231100003923005); Молодёжным фондом Пекинской академии сельскохозяйственных и лесных наук (КНР) (QNJJ202213).

Заявление о доступности данных: исходные материалы, представленные в исследовании, включены в статью. Дополнительные запросы можно направлять автору для корреспонденции.

Конфликт интересов: авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

1. Huang, Y.; Ren, Z.; Li, D.; Liu, X. Phenotypic techniques and applications in fruit trees: A review. Plant Methods 2020, 16, 107. [CrossRef] [PubMed]

2. Li, Z.; Zhou, X.; Cheng, Q.; Fei, S.; Chen, Z. A Machine-Learning Model Based on the Fusion of Spectral and Textural Features from UAV Multi-Sensors to Analyse the Total Nitrogen Content in Winter Wheat. Remote Sens. 2023, 15, 2152. [CrossRef]

3. Al-Tamimi, N.; Langan, P.; Bernád, V.; Walsh, J.; Mangina, E.; Negrão, S. Capturing crop adaptation to abiotic stress using image-based technologies. Open Biol. 2022, 12, 210353. [CrossRef]

4. Sun, D.; Xu, Y.; Cen, H. Optical sensors: Deciphering plant phenomics in breeding factories. Trends Plant Sci. 2022, 27, 209–210. [CrossRef] [PubMed]

5. Radocaj, D.; Siljeg, A.; Marinovic, R.; Jurisic, M. State of Major Vegetation Indices in Precision Agriculture Studies Indexed in Web of Science: A Review. Agriculture 2023, 13, 707. [CrossRef]

6. Fan, J.; Li, Y.; Yu, S.; Gou, W.; Guo, X.; Zhao, C. Application of Internet of Things to Agriculture—The LQ-FieldPheno Platform: A High-Throughput Platform for Obtaining Crop Phenotypes in Field. Research 2023, 6, 0059. [CrossRef]

7. Feng, L.; Chen, S.; Zhang, C.; Zhang, Y.; He, Y. A comprehensive review on recent applications of unmanned aerial vehicle remote sensing with various sensors for high-throughput plant phenotyping. Comput. Electron. Agric. 2021, 182, 106033. [CrossRef]

8. Fu, P.; Montes, C.M.; Siebers, M.H.; Gomez-Casanovas, N.; McGrath, J.M.; Ainsworth, E.A.; Bernacchi, C.J.; Alistair, M. Advances in field-based high-throughput photosynthetic phenotyping. J. Exp. Bot. 2022, 73, 3157–3172. [CrossRef]

9. Zheng, C.; Abd-Elrahman, A.; Whitaker, V. Remote Sensing and Machine Learning in Crop Phenotyping and Management, with an Emphasis on Applications in Strawberry Farming. Remote Sens. 2021, 13, 531. [CrossRef]

10. Zhang, Y.; Zhao, D.; Liu, H.; Huang, X.; Deng, J.; Jia, R.; He, X.; Tahir, M.N.; Lan, Y. Research hotspots and frontiers in agricultural multispectral technology: Bibliometrics and scientometrics analysis of the Web of Science. Front. Plant Sci. 2022, 13, 955340. [CrossRef]

11. Reddy, P.; Guthridge, K.M.; Panozzo, J.; Ludlow, E.J.; Spangenberg, G.C.; Rochfort, S.J. Near-Infrared Hyperspectral Imaging Pipelines for Pasture Seed Quality Evaluation: An Overview. Sensors 2022, 22, 1981. [CrossRef] [PubMed]

12. Lin, Y. LiDAR: An important tool for next-generation phenotyping technology of high potential for plant phenomics? Comput. Electron. Agric. 2015, 119, 61–73. [CrossRef]

13. Sun, D.; Robbins, K.; Morales, N.; Shu, Q.; Cen, H. Advances in optical phenotyping of cereal crops. Trends Plant Sci. 2022, 27, 191–208. [CrossRef] [PubMed]

14. Liu, X.; Li, N.; Huang, Y.; Lin, X.; Ren, Z. A comprehensive review on acquisition of phenotypic information of Prunoideae fruits: Image technology. Front. Plant Sci. 2023, 13, 1084847. [CrossRef] [PubMed]

15. Sarić, R.; Nguyen, V.D.; Burge, T.; Berkowitz, O.; Trtílek, M.; Whelan, J.; Lewsey, M.G.; Čustović, E. Applications of hyperspectral imaging in plant phenotyping. Trends Plant Sci. 2022, 27, 301–315. [CrossRef]

16. ElMasry, G.; Mandour, N.; Al-Rejaie, S.; Belin, E.; Rousseau, D. Recent Applications of Multispectral Imaging in Seed Phenotyping and Quality Monitoring—An Overview. Sensors 2019, 19, 1090. [CrossRef]

17. Antonecchia, E.; Backer, M.; Cafolla, D.; Ciardiello, M.; Kuhl, C.; Pagnani, G.; Wang, J.; Wang, S.; Zhou, F.; D’Ascenzo, N.; et al. Design Study of a Novel Positron Emission Tomography System for Plant Imaging. Front. Plant Sci. 2022, 13, 736221. [CrossRef]

18. Piovesan, A.; Vancauwenberghe, V.; Van De Looverbosch, T.; Verboven, P.; Nicolaï, B. X-ray computed tomography for 3D plant imaging. Trends Plant Sci. 2021, 26, 1171–1185. [CrossRef]

19. Yu, H.; Ding, D.; Huang, Y.; Yuan, Y.; Song, J.; Yin, Y. Characteristic information analysis of Raman spectrum of cucumber chlorophyll content and hardness and detection model construction. J. Food Meas. Charact. 2024, 18, 3492–3501. [CrossRef]

20. Fu, L.; Majeed, Y.; Zhang, X.; Karkee, M.; Zhang, Q. Faster R–CNN–based apple detection in dense-foliage fruiting-wall trees using RGB and depth features for robotic harvesting. Biosyst. Eng. 2020, 197, 245–256. [CrossRef]

21. Javornik, T.; Carović-Stanko, K.; Gunjača, J.; Vidak, M.; Lazarević, B. Monitoring Drought Stress in Common Bean Using Chlorophyll Fluorescence and Multispectral Imaging. Plants 2023, 12, 1386. [CrossRef] [PubMed]

22. Jayakumari, R.; Nidamanuri, R.R.; Ramiya, A.M. Object-level classification of vegetable crops in 3D LiDAR point cloud using deep learning convolutional neural networks. Precis. Agric. 2021, 22, 1617–1633. [CrossRef]

23. Ramirez, D.A.; Gruneberg, W.; Andrade, M.; De Boeck, B.; Loayza, H.; Makunde, G.; Ninanya, J.; Rinza, J.; Heck, S.; Campos, H. Phenotyping of productivity and resilience in sweetpotato under water stress through UAV-based multispectral and thermal imagery in Mozambique. J. Agron. Crop Sci. 2023, 209, 41–55. [CrossRef]

24. Collewet, G.; Moussaoui, S.; Quellec, S.; Hajjar, G.; Leport, L.; Musse, M. Characterization of Potato Tuber Tissues Using Spatialized MRI T2 Relaxometry. Biomolecules 2023, 13, 286. [CrossRef]

25. Hansen, M.A.E.; Hay, F.R.; Carstensen, J.M. A virtual seed file: The use of multispectral image analysis in the management of genebank seed accessions. Plant Genet. Resour.-Charact. Util. 2016, 14, 238–241. [CrossRef]

26. Taner, A.; Öztekin, Y.B.; Duran, H. Performance Analysis of Deep Learning CNN Models for Variety Classification in Hazelnut. Sustainability 2021, 13, 6527. [CrossRef]

27. Li, X.; Fan, X.; Zhao, L.; Huang, S.; He, Y.; Suo, X. Discrimination of Pepper Seed Varieties by Multispectral Imaging Combined with Machine Learning. Appl. Eng. Agric. 2020, 36, 743–749. [CrossRef]

28. Yu, Z.; Fang, H.; Zhangjin, Q.; Mi, C.; Feng, X.; He, Y. Hyperspectral imaging technology combined with deep learning for hybrid okra seed identification. Biosyst. Eng. 2021, 212, 46–61. [CrossRef]

29. Taheri-Garavand, A.; Nasiri, A.; Fanourakis, D.; Fatahi, S.; Omid, M.; Nikoloudakis, N. Automated In Situ Seed Variety Identification via Deep Learning: A Case Study in Chickpea. Plants 2021, 10, 1406. [CrossRef]

30. Gené-Mola, J.; Sanz-Cortiella, R.; Rosell-Polo, J.R.; Morros, J.-R.; Ruiz-Hidalgo, J.; Vilaplana, V.; Gregorio, E. Fruit detection and 3D location using instance segmentation neural networks and structure-from-motion photogrammetry. Comput. Electron. Agric. 2020, 169, 105165. [CrossRef]

31. Lin, Z.; Guo, W. Sorghum Panicle Detection and Counting Using Unmanned Aerial System Images and Deep Learning. Front. Plant Sci. 2020, 11, 534853. [CrossRef] [PubMed]

32. Fu, L.; Feng, Y.; Wu, J.; Liu, Z.; Gao, F.; Majeed, Y.; Al-Mallahi, A.; Zhang, Q.; Li, R.; Cui, Y. Fast and accurate detection of kiwifruit in orchard using improved YOLOv3-tiny model. Precis. Agric. 2020, 22, 754–776. [CrossRef]

33. Seo, D.; Cho, B.-H.; Kim, K.-C. Development of Monitoring Robot System for Tomato Fruits in Hydroponic Greenhouses. Agronomy 2021, 11, 2211. [CrossRef]

34. Li, C.; Lin, J.; Li, B.; Zhang, S.; Li, J. Partition harvesting of a column-comb litchi harvester based on 3D clustering. Comput. Electron. Agric. 2022, 197, 106975. [CrossRef]

35. Peng, Y.; Zhao, S.; Liu, J. Fused Deep Features-Based Grape Varieties Identification Using Support Vector Machine. Agriculture 2021, 11, 869. [CrossRef]

36. Vayssade, J.-A.; Jones, G.; Gée, C.; Paoli, J.-N. Pixelwise instance segmentation of leaves in dense foliage. Comput. Electron. Agric. 2022, 195, 106797. [CrossRef]

37. Liu, Y.; Su, J.; Shen, L.; Lu, N.; Fang, Y.; Liu, F.; Song, Y.; Su, B. Development of a mobile application for identification of grapevine (Vitis vinifera L.) cultivars via deep learning. Int. J. Agric. Biol. Eng. 2021, 14, 172–179. [CrossRef]

38. Gautam, V.; Rani, J. Mango Leaf Stress Identification Using Deep Neural Network. Intell. Autom. Soft Comput. 2022, 34, 849–864. [CrossRef]

39. Zhang, L.; Xia, C.; Xiao, D.; Weckler, P.; Lan, Y.; Lee, J.M. A coarse-to-fine leaf detection approach based on leaf skeleton identification and joint segmentation. Biosyst. Eng. 2021, 206, 94–108. [CrossRef]

40. Wang, X.; Liu, J. Tomato Anomalies Detection in Greenhouse Scenarios Based on YOLO-Dense. Front. Plant Sci. 2021, 12, 634103. [CrossRef]

41. Zhang, C.; Craine, W.; McGee, R.; Vandemark, G.; Davis, J.; Brown, J.; Hulbert, S.; Sankaran, S. Image-Based Phenotyping of Flowering Intensity in Cool-Season Crops. Sensors 2020, 20, 1450. [CrossRef] [PubMed]

42. Wu, D.; Lv, S.; Jiang, M.; Song, H. Using channel pruning-based YOLO v4 deep learning algorithm for the real-time and accurate detection of apple flowers in natural environments. Comput. Electron. Agric. 2020, 178, 105742. [CrossRef]

43. Wei, P.; Jiang, T.; Peng, H.; Jin, H.; Sun, H.; Chai, D.; Huang, J. Coffee Flower Identification Using Binarization Algorithm Based on Convolutional Neural Network for Digital Images. Plant Phenomics 2020, 2020, 6323965. [CrossRef] [PubMed]

44. Lin, P.; Lee, W.S.; Chen, Y.M.; Peres, N.; Fraisse, C. A deep-level region-based visual representation architecture for detecting strawberry flowers in an outdoor field. Precis. Agric. 2019, 21, 387–402. [CrossRef]

45. Wang, Z.; Wang, K.; Wang, X.; Pan, S.; Qiao, X. Dynamic ensemble selection of convolutional neural networks and its application in flower classification. Int. J. Agric. Biol. Eng. 2022, 15, 216–223. [CrossRef]

46. Korchagin, S.A.; Gataullin, S.T.; Osipov, A.V.; Smirnov, M.V.; Suvorov, S.V.; Serdechnyi, D.V.; Bublikov, K.V. Development of an Optimal Algorithm for Detecting Damaged and Diseased Potato Tubers Moving along a Conveyor Belt Using Computer Vision Systems. Agronomy 2021, 11, 1980. [CrossRef]

47. Xie, W.; Wei, S.; Zheng, Z.; Yang, D. A CNN-based lightweight ensemble model for detecting defective carrots. Biosyst. Eng. 2021, 208, 287–299. [CrossRef]

48. Joseph Fernando, E.A.; Gomez Selvaraj, M.; Delgado, A.; Rabbi, I.; Kulakow, P. Frontline remote sensing tool to locate hidden traits in root and tuber crops. Mol. Plant 2022, 15, 1500–1502. [CrossRef]

49. Zhao, D.; Eyre, J.X.; Wilkus, E.; de Voil, P.; Broad, I.; Rodriguez, D. 3D characterization of crop water use and the rooting system in field agronomic research. Comput. Electron. Agric. 2022, 202, 107409. [CrossRef]

50. Han, L.; Yang, G.; Yang, H.; Xu, B.; Li, Z.; Yang, X. Clustering Field-Based Maize Phenotyping of Plant-Height Growth and Canopy Spectral Dynamics Using a UAV Remote-Sensing Approach. Front. Plant Sci. 2018, 9, 1638. [CrossRef]

51. Pearse, G.D.; Tan, A.Y.S.; Watt, M.S.; Franz, M.O.; Dash, J.P. Detecting and mapping tree seedlings in UAV imagery using convolutional neural networks and field-verified data. ISPRS J. Photogramm. Remote Sens. 2020, 168, 156–169. [CrossRef]

52. Tseng, H.-H.; Yang, M.-D.; Saminathan, R.; Hsu, Y.-C.; Yang, C.-Y.; Wu, D.-H. Rice Seedling Detection in UAV Images Using Transfer Learning and Machine Learning. Remote Sens. 2022, 14, 2837. [CrossRef]

53. Zhang, L.; Xu, Z.; Xu, D.; Ma, J.; Chen, Y.; Fu, Z. Growth monitoring of greenhouse lettuce based on a convolutional neural network. Hortic. Res. 2020, 7, 124. [CrossRef] [PubMed]

54. Sun, Z.; Guo, X.; Xu, Y.; Zhang, S.; Cheng, X.; Hu, Q.; Wang, W.; Xue, X. Image Recognition of Male Oilseed Rape (Brassica napus) Plants Based on Convolutional Neural Network for UAAS Navigation Applications on Supplementary Pollination and Aerial Spraying. Agriculture 2022, 12, 62. [CrossRef]

55. Aeberli, A.; Johansen, K.; Robson, A.; Lamb, D.W.; Phinn, S. Detection of Banana Plants Using Multi-Temporal Multispectral UAV Imagery. Remote Sens. 2021, 13, 2123. [CrossRef]

56. Zhu, T.; Ma, X.; Guan, H.; Wu, X.; Wang, F.; Yang, C.; Jiang, Q. A calculation method of phenotypic traits based on three- dimensional reconstruction of tomato canopy. Comput. Electron. Agric. 2023, 204, 107515. [CrossRef]

57. Feng, Q.; Yang, J.; Liu, Y.; Ou, C.; Zhu, D.; Niu, B.; Liu, J.; Li, B. Multi-Temporal Unmanned Aerial Vehicle Remote Sensing for Vegetable Mapping Using an Attention-Based Recurrent Convolutional Neural Network. Remote Sens. 2020, 12, 1668. [CrossRef]

58. Yarak, K.; Witayangkurn, A.; Kritiyutanont, K.; Arunplod, C.; Shibasaki, R. Oil Palm Tree Detection and Health Classification on High-Resolution Imagery Using Deep Learning. Agriculture 2021, 11, 183. [CrossRef]

59. Tan, S.; Liu, J.; Lu, H.; Lan, M.; Yu, J.; Liao, G.; Wang, Y.; Li, Z.; Qi, L.; Ma, X. Machine Learning Approaches for Rice Seedling Growth Stages Detection. Front. Plant Sci. 2022, 13, 914771. [CrossRef]

60. Quiroz, I.A.; Alférez, G.H. Image recognition of Legacy blueberries in a Chilean smart farm through deep learning. Comput. Electron. Agric. 2020, 168, 105044. [CrossRef]

61. Yang, W.; Nigon, T.; Hao, Z.; Dias Paiao, G.; Fernández, F.G.; Mulla, D.; Yang, C. Estimation of corn yield based on hyperspectral imagery and convolutional neural network. Comput. Electron. Agric. 2021, 184, 106092. [CrossRef]

62. Sun, G.; Wang, X.; Sun, Y.; Ding, Y.; Lu, W. Measurement Method Based on Multispectral Three-Dimensional Imaging for the Chlorophyll Contents of Greenhouse Tomato Plants. Sensors 2019, 19, 5295. [CrossRef] [PubMed]

63. Jiang, Y.; Snider, J.L.; Li, C.; Rains, G.C.; Paterson, A.H. Ground Based Hyperspectral Imaging to Characterize Canopy-Level Photosynthetic Activities. Remote Sens. 2020, 12, 315. [CrossRef]

64. Taha, M.F.; Mao, H.; Wang, Y.; Elmanawy, A.I.; Elmasry, G.; Wu, L.; Memon, M.S.; Niu, Z.; Huang, T.; Qiu, Z. High-Throughput Analysis of Leaf Chlorophyll Content in Aquaponically Grown Lettuce Using Hyperspectral Reflectance and RGB Images. Plants 2024, 13, 392. [CrossRef] [PubMed]

65. Sapkota, B.B.; Hu, C.; Bagavathiannan, M.V. Evaluating Cross-Applicability of Weed Detection Models Across Different Crops in Similar Production Environments. Front. Plant Sci. 2022, 13, 837726. [CrossRef] [PubMed]

66. Su, D.; Kong, H.; Qiao, Y.; Sukkarieh, S. Data augmentation for deep learning based semantic segmentation and crop-weed classification in agricultural robotics. Comput. Electron. Agric. 2021, 190, 106418. [CrossRef]

67. Nasiri, A.; Omid, M.; Taheri-Garavand, A.; Jafari, A. Deep learning-based precision agriculture through weed recognition in sugar beet fields. Sustain. Comput. Inform. Syst. 2022, 35, 100759. [CrossRef]

68. Yang, J.; Wang, Y.; Chen, Y.; Yu, J. Detection of Weeds Growing in Alfalfa Using Convolutional Neural Networks. Agronomy 2022, 12, 1459. [CrossRef]

69. Bendel, N.; Kicherer, A.; Backhaus, A.; Klueck, H.-C.; Seiffert, U.; Fischer, M.; Voegele, R.T.; Toepfer, R. Evaluating the suitability of hyper- and multispectral imaging to detect foliar symptoms of the grapevine trunk disease Esca in vineyards. Plant Methods 2020, 16, 142. [CrossRef]

70. Blasch, G.; Anberbir, T.; Negash, T.; Tilahun, L.; Belayineh, F.Y.; Alemayehu, Y.; Mamo, G.; Hodson, D.P.; Rodrigues, F.A., Jr. The potential of UAV and very high-resolution satellite imagery for yellow and stem rust detection and phenotyping in Ethiopia. Sci. Rep. 2023, 13, 16768. [CrossRef]

71. McNish, I.G.; Smith, K.P. Oat Crown Rust Disease Severity Estimated at Many Time Points Using Multispectral Aerial Photos. Phytopathology 2022, 112, 682–690. [CrossRef] [PubMed]

72. Ferrari, V.; Calvini, R.; Boom, B.; Menozzi, C.; Rangarajan, A.K.; Maistrello, L.; Offermans, P.; Ulrici, A. Evaluation of the potential of near infrared hyperspectral imaging for monitoring the invasive brown marmorated stink bug. Chemom. Intell. Lab. Syst. 2023, 234, 104751. [CrossRef]

73. Nabwire, S.; Wakholi, C.; Faqeerzada, M.A.; Arief, M.A.A.; Kim, M.S.; Baek, I.; Cho, B.-K. Estimation of Cold Stress, Plant Age, and Number of Leaves in Watermelon Plants Using Image Analysis. Front. Plant Sci. 2022, 13, 847225. [CrossRef] [PubMed]

74. Rossi, R.; Costafreda-Aumedes, S.; Leolini, L.; Leolini, C.; Bindi, M.; Moriondo, M. Implementation of an algorithm for automated phenotyping through plant 3D-modeling: A practical application on the early detection of water stress. Comput. Electron. Agric. 2022, 197, 106937. [CrossRef]

75. Lazarević, B.; Šatović, Z.; Nimac, A.; Vidak, M.; Gunjača, J.; Politeo, O.; Carović-Stanko, K. Application of Phenotyping Methods in Detection of Drought and Salinity Stress in Basil (Ocimum basilicum L.). Front. Plant Sci. 2021, 12, 629441. [CrossRef] [PubMed]

76. Carvalho, L.C.; Gonçalves, E.F.; Marques da Silva, J.; Costa, J.M. Potential Phenotyping Methodologies to Assess Inter- and Intravarietal Variability and to Select Grapevine Genotypes Tolerant to Abiotic Stress. Front. Plant Sci. 2021, 12, 718202. [CrossRef]

77. Li, J.; Shi, Y.; Veeranampalayam-Sivakumar, A.-N.; Schachtman, D.P. Elucidating Sorghum Biomass, Nitrogen and Chlorophyll Contents With Spectral and Morphological Traits Derived From Unmanned Aircraft System. Front. Plant Sci. 2018, 9, 1406. [CrossRef]

78. Jay, S.; Maupas, F.; Bendoula, R.; Gorretta, N. Retrieving LAI, chlorophyll and nitrogen contents in sugar beet crops from multi-angular optical remote sensing: Comparison of vegetation indices and PROSAIL inversion for field phenotyping. Field Crop. Res. 2017, 210, 33–46. [CrossRef]

79. Luisa Buchaillot, M.; Gracia-Romero, A.; Vergara-Diaz, O.; Zaman-Allah, M.A.; Tarekegne, A.; Cairns, J.E.; Prasanna, B.M.; Luis Araus, J.; Kefauver, S.C. Evaluating Maize Genotype Performance under Low Nitrogen Conditions Using RGB UAV Phenotyping Techniques. Sensors 2019, 19, 1815. [CrossRef]

80. de Oliveira, G.S.; Marcato Junior, J.; Polidoro, C.; Osco, L.P.; Siqueira, H.; Rodrigues, L.; Jank, L.; Barrios, S.; Valle, C.; Simeão, R.; et al. Convolutional Neural Networks to Estimate Dry Matter Yield in a Guineagrass Breeding Program Using UAV Remote Sensing. Sensors 2021, 21, 3971. [CrossRef]

81. Zhou, Z.; Song, Z.; Fu, L.; Gao, F.; Li, R.; Cui, Y. Real-time kiwifruit detection in orchard using deep learning on Android™ smartphones for yield estimation. Comput. Electron. Agric. 2020, 179, 105856. [CrossRef]

82. Khaki, S.; Pham, H.; Han, Y.; Kuhl, A.; Kent, W.; Wang, L. Convolutional Neural Networks for Image-Based Corn Kernel Detection and Counting. Sensors 2020, 20, 2721. [CrossRef] [PubMed]

83. Li, Q.; Jin, S.; Zang, J.; Wang, X.; Sun, Z.; Li, Z.; Xu, S.; Ma, Q.; Su, Y.; Guo, Q.; et al. Deciphering the contributions of spectral and structural data to wheat yield estimation from proximal sensing. Crop J. 2022, 10, 1334–1345. [CrossRef]

84. Lu, W.; Du, R.; Niu, P.; Xing, G.; Luo, H.; Deng, Y.; Shu, L. Soybean Yield Preharvest Prediction Based on Bean Pods and Leaves Image Recognition Using Deep Learning Neural Network Combined With GRNN. Front. Plant Sci. 2022, 12, 791256. [CrossRef]

85. Gang, M.-S.; Kim, H.-J.; Kim, D.-W. Estimation of Greenhouse Lettuce Growth Indices Based on a Two-Stage CNN Using RGB-D Images. Sensors 2022, 22, 5499. [CrossRef]

86. Chen, J.; Wang, Z.; Wu, J.; Hu, Q.; Zhao, C.; Tan, C.; Teng, L.; Luo, T. An improved Yolov3 based on dual path network for cherry tomatoes detection. J. Food Process Eng. 2021, 44, 13803. [CrossRef]

87. Al-Badri, A.H.; Ismail, N.A.; Al-Dulaimi, K.; Salman, G.A.; Khan, A.R.; Al-Sabaawi, A.; Salam, M.S.H. Classification of weed using machine learning techniques: A review—Challenges, current and future potential techniques. J. Plant Dis. Prot. 2022, 129, 745–768. [CrossRef]

88. Fan, J.; Zhang, Y.; Wen, W.; Gu, S.; Lu, X.; Guo, X. The future of Internet of Things in agriculture: Plant high-throughput phenotypic platform. J. Clean. Prod. 2021, 280, 123651. [CrossRef]

89. Prey, L.; von Bloh, M.; Schmidhalter, U. Evaluating RGB Imaging and Multispectral Active and Hyperspectral Passive Sensing for Assessing Early Plant Vigor in Winter Wheat. Sensors 2018, 18, 2931. [CrossRef]

90. Liang, T.; Duan, B.; Luo, X.; Ma, Y.; Yuan, Z.; Zhu, R.; Peng, Y.; Gong, Y.; Fang, S.; Wu, X. Identification of High Nitrogen Use Efficiency Phenotype in Rice (Oryza sativa L.) Through Entire Growth Duration by Unmanned Aerial Vehicle Multispectral Imagery. Front. Plant Sci. 2021, 12, 740414. [CrossRef]

91. He, W.; Ye, Z.; Li, M.; Yan, Y.; Lu, W.; Xing, G. Extraction of soybean plant trait parameters based on SfM-MVS algorithm combined with GRNN. Front. Plant Sci. 2023, 14, 1181322. [CrossRef]

92. Koji, T.; Iwata, H.; Ishimori, M.; Takanashi, H.; Yamasaki, Y.; Tsujimoto, H. Multispectral Phenotyping and Genetic Analyses of Spring Appearance in Greening Plant, Phedimus spp. Plant Phenomics 2023, 5, 0063. [CrossRef]

93. Yu, F.; Zhang, Q.; Xiao, J.; Ma, Y.; Wang, M.; Luan, R.; Liu, X.; Ping, Y.; Nie, Y.; Tao, Z.; et al. Progress in the Application of CNN-Based Image Classification and Recognition in Whole Crop Growth Cycles. Remote Sens. 2023, 15, 2988. [CrossRef]

94. Jiang, H.; Zhang, C.; Qiao, Y.; Zhang, Z.; Zhang, W.; Song, C. CNN feature based graph convolutional network for weed and crop recognition in smart farming. Comput. Electron. Agric. 2020, 174, 105450. [CrossRef]

95. Ayankojo, I.T.; Thorp, K.R.; Thompson, A.L. Advances in the Application of Small Unoccupied Aircraft Systems (sUAS) for High-Throughput Plant Phenotyping. Remote Sens. 2023, 15, 2623. [CrossRef]

96. Briechle, S.; Krzystek, P.; Vosselman, G. Silvi-Net—A dual-CNN approach for combined classification of tree species and standing dead trees from remote sensing data. Int. J. Appl. Earth Obs. Geoinf. 2021, 98, 102292. [CrossRef]

97. Coupel-Ledru, A.; Pallas, B.; Delalande, M.; Segura, V.; Guitton, B.; Muranty, H.; Durel, C.E.; Regnard, J.L.; Costes, E. Tree architecture, light interception and water-use related traits are controlled by different genomic regions in an apple tree core collection. New Phytol. 2022, 234, 209–226. [CrossRef]

98. Singh, A.; Jones, S.; Ganapathysubramanian, B.; Sarkar, S.; Mueller, D.; Sandhu, K.; Nagasubramanian, K. Challenges and Opportunities in Machine-Augmented Plant Stress Phenotyping. Trends Plant Sci. 2021, 26, 53–69. [CrossRef]

99. Zubairova, U.S.; Kravtsova, A.Y.; Romashchenko, A.V.; Pushkareva, A.A.; Doroshkov, A.V. Particle-Based Imaging Tools Revealing Water Flows in Maize Nodal Vascular Plexus. Plants 2022, 11, 1533. [CrossRef]

100. Pflugfelder, D.; Kochs, J.; Koller, R.; Jahnke, S.; Mohl, C.; Pariyar, S.; Fassbender, H.; Nagel, K.A.; Watt, M.; van Dusschoten, D.; et al. The root system architecture of wheat establishing in soil is associated with varying elongation rates of seminal roots: Quantification using 4D magnetic resonance imaging. J. Exp. Bot. 2022, 73, 2050–2060. [CrossRef]

101. Mayer, S.; Munz, E.; Hammer, S.; Wagner, S.; Guendel, A.; Rolletschek, H.; Jakob, P.M.; Borisjuk, L.; Neuberger, T. Quantitative monitoring of paramagnetic contrast agents and their allocation in plant tissues via DCE-MRI. Plant Methods 2022, 18, 47. [CrossRef]

102. Tang, W.; Wu, N.; Xiao, Q.; Chen, S.; Gao, P.; He, Y.; Feng, L. Early detection of cotton verticillium wilt based on root magnetic resonance images. Front. Plant Sci. 2023, 14, 1135718. [CrossRef]

103. Wang, J.; Liu, H.; Yao, Q.; Gillbanks, J.; Zhao, X. Research on High-Throughput Crop Root Phenotype 3D Reconstruction Using X-ray CT in 5G Era. Electronics 2023, 12, 276. [CrossRef]

104. Munné-Bosch, S.; Villadangos, S. Cheap, cost-effective, and quick stress biomarkers for drought stress detection and monitoring in plants. Trends Plant Sci. 2023, 28, 527–536. [CrossRef]

105. Wang, C.; Hou, D.; Yu, J.; Yang, Y.; Zhu, B.; Jing, S.; Liu, L.; Bai, J.; Xu, H.; Kou, L. X-ray irradiation maintains quality and delays the reduction of energy charge of fresh figs (Ficus carica L. Siluhongyu). Food Control 2024, 160, 110318. [CrossRef]

106. Ye, L.; Niu, Y.; Wang, Y.; Shi, Y.; Liu, Y.; Yu, J.; Bai, J.; Luo, A. Effect of X-ray irradiation on quality, cell ultrastructure and electrical parameters of postharvest kiwifruit. Innov. Food Sci. Emerg. Technol. 2023, 89, 103483. [CrossRef]

107. Bai, G.; Blecha, S.; Ge, Y.; Walia, H.; Phansak, P. Characterizing wheat response to water limitation using multispectral and thermal imaging. Trans. Asabe 2017, 60, 1457–1466. [CrossRef]

108. Singh, T.; Garg, N.M.; Iyengar, S.R.S. Nondestructive identification of barley seeds variety using near-infrared hyperspectral imaging coupled with convolutional neural network. J. Food Process Eng. 2021, 44, e13821. [CrossRef]

109. Li, H.; Zhang, L.; Sun, H.; Rao, Z.; Ji, H. Discrimination of unsound wheat kernels based on deep convolutional generative adversarial network and near-infrared hyperspectral imaging technology. Spectrochim. Acta Part A Mol. Biomol. Spectrosc. 2022, 268, 120722. [CrossRef]

110. Herr, A.W.; Adak, A.; Carroll, M.E.; Elango, D.; Kar, S.; Li, C.; Jones, S.E.; Carter, A.H.; Murray, S.C.; Paterson, A.; et al. Unoccupied aerial systems imagery for phenotyping in cotton, maize, soybean, and wheat breeding. Crop Sci. 2023, 63, 1722–1749. [CrossRef]

111. Virlet, N.; Lebourgeois, V.; Martinez, S.; Costes, E.; Labbe, S.; Regnard, J.-L. Stress indicators based on airborne thermal imagery for field phenotyping a heterogeneous tree population for response to water constraints. J. Exp. Bot. 2014, 65, 5429–5442. [CrossRef]

112. Lazarević, B.; Carović-Stanko, K.; Živčak, M.; Vodnik, D.; Javornik, T.; Safner, T. Classification of high-throughput phenotyping data for differentiation among nutrient deficiency in common bean. Front. Plant Sci. 2022, 13, 931877. [CrossRef]

113. Galieni, A.; D’Ascenzo, N.; Stagnari, F.; Pagnani, G.; Xie, Q.; Pisante, M. Past and Future of Plant Stress Detection: An Overview From Remote Sensing to Positron Emission Tomography. Front. Plant Sci. 2021, 11, 609155. [CrossRef]

114. Huang, L.; Zhang, Y.; Guo, J.; Peng, Q.; Zhou, Z.; Duan, X.; Tanveer, M.; Guo, Y. High-throughput root phenotyping of crop cultivars tolerant to low N in waterlogged soils. Front. Plant Sci. 2023, 14, 1271539. [CrossRef]

115. Musaev, F.; Priyatkin, N.; Potrakhov, N.; Beletskiy, S.; Chesnokov, Y. Assessment of Brassicaceae Seeds Quality by X-ray Analysis. Horticulturae 2022, 8, 29. [CrossRef]

116. Hong, S.-J.; Park, S.; Lee, C.-H.; Kim, S.; Roh, S.-W.; Nurhisna, N.I.; Kim, G. Application of X-ray Imaging and Convolutional Neural Networks in the Prediction of Tomato Seed Viability. IEEE Access 2023, 11, 38061–38071. [CrossRef]

117. Jin, B.; Zhang, C.; Jia, L.; Tang, Q.; Gao, L.; Zhao, G.; Qi, H. Identification of rice seed varieties based on near-infrared hyperspectral imaging technology combined with deep learning. ACS Omega 2022, 7, 4735–4749. [CrossRef]

118. Lazarevic, B.; Carovic-Stanko, K.; Safner, T.; Poljak, M. Study of high-temperature-induced morphological and physiological changes in potato using nondestructive plant phenotyping. Plants 2022, 11, 3534. [CrossRef]

119. Park, M.; Somborn, A.; Schlehuber, D.; Keuter, V.; Deerberg, G. Raman spectroscopy in crop quality assessment: Focusing on sensing secondary metabolites: A review. Hortic. Res. 2023, 10, uhad074. [CrossRef]

120. Saletnik, A.; Saletnik, B.; Puchalski, C. Raman Method in Identification of Species and Varieties, Assessment of Plant Maturity and Crop Quality—A Review. Molecules 2022, 27, 4454. [CrossRef]

121. Xu, S.; Huang, X.; Lu, H. Advancements and Applications of Raman Spectroscopy in Rapid Quality and Safety Detection of Fruits and Vegetables. Horticulturae 2023, 9, 843. [CrossRef]

122. Payne, W.Z.; Kurouski, D. Raman spectroscopy enables phenotyping and assessment of nutrition values of plants: A review. Plant Methods 2021, 17, 78. [CrossRef]

123. Wang, H.; Liu, M.; Zhao, H.; Ren, X.; Lin, T.; Zhang, P.; Zheng, D. Rapid detection and identification of fungi in grain crops using colloidal Au nanoparticles based on surface-enhanced Raman scattering and multivariate statistical analysis. World J. Microbiol. Biotechnol. 2023, 39, 26. [CrossRef]

124. Zhang, X.; Bian, F.; Wang, Y.; Hu, L.; Yang, N.; Mao, H. A Method for Capture and Detection of Crop Airborne Disease Spores Based on Microfluidic Chips and Micro Raman Spectroscopy. Foods 2022, 11, 3462. [CrossRef]

125. Sabir, A.; Kumar, A. Study of integrated optical and synthetic aperture radar-based temporal indices database for specific crop mapping using fuzzy machine learning model. J. Appl. Remote Sens. 2023, 17, 014502. [CrossRef]

126. Bai, J.-W.; Zhang, L.; Cai, J.-R.; Wang, Y.-C.; Tian, X.-Y. Laser light backscattering image to predict moisture content of mango slices with different ripeness during drying process. J. Food Process Eng. 2021, 44, e13900. [CrossRef]

127. Gutierrez, S.; Wendel, A.; Underwood, J. Spectral filter design based on in-field hyperspectral imaging and machine learning for mango ripeness estimation. Comput. Electron. Agric. 2019, 164, 104890. [CrossRef]

128. Cao, X.-F.; Yu, K.-Q.; Zhao, Y.-R.; Zhang, H.-H. Current Status of High-Throughput Plant Phenotyping for Abiotic Stress by Imaging Spectroscopy: A REVIEW. Spectrosc. Spectr. Anal. 2020, 40, 3365–3372.

129. Wang, X.; Silva, P.; Bello, N.M.; Singh, D.; Evers, B.; Mondal, S.; Espinosa, F.P.; Singh, R.P.; Poland, J. Improved Accuracy of High-Throughput Phenotyping From Unmanned Aerial Systems by Extracting Traits Directly From Orthorectified Images. Front. Plant Sci. 2020, 11, 587093. [CrossRef]

130. Hall, R.D.; D’Auria, J.C.; Silva Ferreira, A.C.; Gibon, Y.; Kruszka, D.; Mishra, P.; van de Zedde, R. High-throughput plant phenotyping: A role for metabolomics? Trends Plant Sci. 2022, 27, 549–563. [CrossRef]

131. Xu, R.; Li, C.; Bernardes, S. Development and Testing of a UAV-Based Multi-Sensor System for Plant Phenotyping and Precision Agriculture. Remote Sens. 2021, 13, 3517. [CrossRef]

132. Wan, L.; Zhang, J.; Dong, X.; Du, X.; Zhu, J.; Sun, D.; Liu, Y.; He, Y.; Cen, H. Unmanned aerial vehicle-based field phenotyping of crop biomass using growth traits retrieved from PROSAIL model. Comput. Electron. Agric. 2021, 187, 106304. [CrossRef]

133. Henke, M.; Junker, A.; Neumann, K.; Altmann, T.; Gladilin, E. A two-step registration-classification approach to automated segmentation of multimodal images for high-throughput greenhouse plant phenotyping. Plant Methods 2020, 16, 95. [CrossRef] [PubMed]

134. Zhang, S.-H.; He, L.; Duan, J.-Z.; Zang, S.-L.; Yang, T.-C.; Schulthess, U.R.S.; Guo, T.-C.; Wang, C.-Y.; Feng, W. Aboveground wheat biomass estimation from a low-altitude UAV platform based on multimodal remote sensing data fusion with the introduction of terrain factors. Precis. Agric. 2023, 25, 119–145. [CrossRef]

135. Zheng, F.; Wang, X.; Ji, J.; Ma, H.; Cui, H.; Shi, Y.; Zhao, S. Synchronous Retrieval of LAI and Cab from UAV Remote Sensing: Development of Optimal Estimation Inversion Framework. Agronomy 2023, 13, 1119. [CrossRef]

136. Ampatzidis, Y.; Partel, V. UAV-Based High Throughput Phenotyping in Citrus Utilizing Multispectral Imaging and Artificial Intelligence. Remote Sens. 2019, 11, 410. [CrossRef]

Отказ от ответственности/примечание издателя: заявления, мнения и данные, содержащиеся во всех публикациях, принадлежат исключительно отдельным авторам и участникам, а не MDPI и/или редакторам. MDPI и/или редакторы снимают с себя ответственность за любой ущерб людям или имуществу, возникший вследствие любых идей, методов, инструкций или продуктов, упомянутых в содержании.