Jaafar Abdulridha¹*, Yiannis Ampatzidis¹*, Jawwad Qureshi² и Pamela Roberts³

¹ Кафедра сельскохозяйственной и биологической инженерии, Центр исследований и образования Юго-Западной Флориды, Университет Флориды, Иммокали, Флорида, США; ² Кафедра энтомологии и нематологии, Центр исследований и образования Юго-Западной Флориды, Университет Флориды, Иммокали, Флорида, США; ³ Кафедра патологии растений, Центр исследований и образования Юго-Западной Флориды, Университет Флориды, Иммокали, Флорида, США

Опубликовано: 20 мая 2022 г. • DOI: 10.3389/fpls.2022.791018

Научный редактор

Glen C. Rains, Университет Джорджии, США

Рецензенты

Xiangming Xu, Национальный институт сельскохозяйственной ботаники (NIAB), Великобритания; Saeed Hamood Alsamhi, Университет Ибб, Йемен

Для переписки

Jaafar Abdulridha — ftash@ufl.edu; Yiannis Ampatzidis — i.ampatzidis@ufl.edu

Раздел журнала

Устойчивая и интеллектуальная фитозащита, раздел журнала Frontiers in Plant Science

Даты

Получено: 7 октября 2021 г.; принято: 25 апреля 2022 г.; опубликовано: 20 мая 2022 г.

Цитирование

Abdulridha J, Ampatzidis Y, Qureshi J and Roberts P (2022). Identification and Classification of Downy Mildew Severity Stages in Watermelon Utilizing Aerial and Ground Remote Sensing and Machine Learning. Front. Plant Sci. 13:791018. doi: 10.3389/fpls.2022.791018

Дистанционное зондирование и машинное обучение (ML) способны помочь производителям, заинтересованным сторонам и фитопатологам выявлять болезни растений, вызываемые вирусными, бактериальными и грибными инфекциями. Спектральные вегетационные индексы (ВИ) продемонстрировали полезность для косвенного выявления болезней растений. Целью данного исследования было применение моделей ML и определение ВИ для обнаружения ложной мучнистой росы (ЛМР) арбуза на нескольких стадиях тяжести заболевания (СП): низкой, средней (уровни 1 и 2), высокой и очень высокой. Гиперспектральные изображения листьев получали в лаборатории с помощью настольной системы (380–1000 нм), а в поле — с помощью системы визуализации на базе БПЛА (380–1000 нм). Для различения здоровых и поражённых ЛМР растений применяли два метода классификации: многослойный перцептрон (MLP) и дерево решений (DT). Наилучшие показатели классификации получены методом MLP; однако при низкой тяжести заболевания точность составила лишь 62,3%. По мере усиления заболевания точность классификации возрастала (например, до 86–90% при лабораторном анализе и 69–91% при полевом анализе). Наилучшими длинами волн для различения стадий СП были 531 нм и диапазон 700–900 нм. Наиболее значимыми ВИ для определения СП при лабораторном анализе оказались зелёный хлорофильный индекс (CI green), фотохимический индекс отражения (PRI) и нормализованный индекс феофитинизации (NPQI), а при полевом анализе — индексы отношений спектрального отражения хлорофилла a, b и c (RARSa, RARSb и RARSc), а также CI green. Спектральные ВИ и ML могут повысить эффективность выявления и мониторинга заболеваний в задачах точного земледелия.

Флорида занимает второе место среди штатов США по производству арбузов после Техаса. Согласно данным Службы экономических исследований Министерства сельского хозяйства США за 2017 г., по всей территории страны под арбузами было занято более 113 000 акров, а объём производства составил 40 млн фунтов. В 2016 г. общий годовой объём рынка арбузов в США оценивался в 578,8 млн долларов. Ряд болезней отрицательно влияет на производство арбузов во Флориде, поэтому точная идентификация заболеваний крайне важна для своевременного и эффективного применения мер защиты. Одной из значимых болезней арбуза является ложная мучнистая роса (ЛМР), вызываемая грибоподобным оомицетом Pseudoperonospora cubensis. Симптомы ЛМР проявляются на листьях: поражения начинаются как хлоротичные (жёлтые) участки, которые превращаются в некротические (коричневые/чёрные) зоны, окружённые хлоротичным ореолом. Во влажных условиях плотное спороношение патогена на нижней стороне листа внутри поражений выглядит как пушистый налёт. Сильно поражённые листья сморщиваются, буреют и могут выглядеть обожжёнными. Инфекция ЛМР распространяется быстро и без контроля способна уничтожить всю посадку за несколько дней; поэтому за стремительное развитие болезни и обожжённый вид листьев её называют «лесным пожаром». Ложная мучнистая роса непосредственно не поражает стебли или плоды, однако дефолиация оставляет плоды открытыми для солнечных ожогов и делает их нетоварными. Следовательно, успешное полевое обследование на болезни позволит повысить урожайность благодаря своевременному и эффективному применению защитных мероприятий.

Вследствие быстрого и разрушительного развития болезни решающее значение для управления ею имеют раннее выявление и профилактическое применение фунгицидов. Неразрушающие методы использовались как средства дистанционного зондирования для выявления и оценки заболеваний, возникающих в течение сезона (Immerzeel et al., 2008). Bagheri (2020) применил аэросъёмку в мультиспектральном диапазоне с БПЛА для выявления деревьев груши, поражённых бактериальным ожогом, и оценил несколько ВИ (IPI, RDVI, MCARI1, MCARI2, TVI, MTVI1, MTVI2, TCARI, PSRI и ARI). Метод опорных векторов (SVM) выявлял больные деревья с точностью 95%. В другом исследовании корневую гниль хлопчатника выявляли посредством дистанционного зондирования с БПЛА и трёх автоматических методов классификации, использованных для оконтуривания заражённых участков (Wang et al., 2020). Ye et al. (2020) разработали метод выявления и мониторинга фузариозного увядания на основе мультиспектральных изображений с БПЛА. Восемь ВИ, связанных с концентрацией пигментов и изменениями развития растений, были отобраны для определения биофизических и биохимических характеристик растений на стадиях прогрессирования болезни (Ye et al., 2020). Беспилотные летательные аппараты способны охватывать большие площади посевов и применять аэрофотосъёмку для мониторинга развития заболевания во времени. Анализ плотных временных рядов может дать дополнительную информацию о сроках изменений растений в поле и повысить качество и точность данных дистанционного зондирования (Woodcock et al., 2020).

Одним из преимуществ аэровизуализации с БПЛА является получение информации об очагах заболеваний. Дистанционное зондирование (например, гиперспектральная съёмка с БПЛА) позволяет выявлять больные растения на бессимптомной и ранней стадиях развития заболевания, что критически важно для своевременной защиты (Hariharan et al., 2019). Abdulridha et al. (2019, 2020a) успешно выявляли разные стадии развития лаврового увядания авокадо, а также бактериальной пятнистости и альтернариозной пятнистости томата с высокой точностью классификации, используя дистанционное зондирование и машинное обучение. Lu et al. (2018) применили данные спектрального отражения для выявления трёх болезней томата — фитофтороза, альтернариозной и бактериальной пятнистостей — и рассчитали несколько ВИ для различения здоровых и больных растений. Лишь в немногих исследованиях гиперспектральные данные применялись для выявления болезней арбуза, причём преимущественно в лаборатории. Blazquez and Edwards (1986) использовали спектрорадиометр для измерения спектрального отражения здоровых растений арбуза и их различения с растениями, поражёнными двумя болезнями — фузариозным увяданием и ложной мучнистой росой. Существенные различия между категориями заболеваний были обнаружены прежде всего в ближнем инфракрасном диапазоне (700–900 нм). Kalischuk et al. (2019) использовали мультиспектральную съёмку с БПЛА и несколько ВИ для выявления в поле арбузов, поражённых клейкой гнилью стебля, антракнозом, фузариозным увяданием, фитофторозной гнилью плодов, альтернариозной пятнистостью листьев и вирусом курчавости листьев тыквенных.

Однако все преимущества дистанционного зондирования для выявления заболеваний теряются, если результаты не получены вовремя для раннего применения мер борьбы. При раннем обнаружении болезни и своевременном проведении защитных мероприятий можно ограничить распространение заболевания по полю и минимизировать экономические потери. Одна из основных целей точного земледелия — оптимизировать применение фунгицидов и пестицидов посредством выявления поражённых зон (очагов) и выполнения дифференцированного опрыскивания. Для пространственно точного внесения необходимы сенсорное выявление и картирование симптомов стресса сельскохозяйственных культур. В ряде недавних исследований основное внимание уделялось сенсорному выявлению заражения сельскохозяйственных культур патогенами для дифференцированного применения фунгицидов (Abdulridha et al., 2020b,c). Средства высокопроизводительного фенотипирования, интернет вещей и интеллектуальная среда могут использоваться для наблюдения за неоднородностью жизнеспособности посевов и способствовать оптимизации использования сельскохозяйственных ресурсов благодаря более обоснованным решениям непосредственно на месте, а также точному выбору времени и дозы химических обработок (West et al., 2003; Almalki et al., 2021; Saif et al., 2021; Alsamhi et al., 2022).

Раннее выявление болезни является ключом к ограничению её распространения, снижению тяжести и минимизации повреждения культуры. Точная идентификация заболевания в начале вспышки необходима для применения эффективных мер защиты. Насколько нам известно, высокопроизводительный метод выявления и мониторинга стадий тяжести ЛМР на полях арбуза до настоящего времени не разработан. В данном исследовании гиперспектральные изображения собирали в поле (с помощью БПЛА) и в лаборатории (с помощью настольной системы), чтобы: (i) обучить модели ML для выявления и мониторинга ЛМР на нескольких стадиях СП у арбуза; (ii) выбрать наилучшие спектральные диапазоны и ВИ для различения здоровых и поражённых ЛМР растений арбуза. Насколько нам известно, мы первыми разработали метод гиперспектральной визуализации на базе БПЛА для выявления поражённых ЛМР растений арбуза на нескольких стадиях тяжести заболевания.

Эксперименты проводили в Центре исследований и образования Юго-Западной Флориды Университета Флориды в Иммокали (Флорида, США). Подготовку почвы, внесение удобрений, орошение, борьбу с сорняками и насекомыми выполняли в соответствии с рекомендациями Университета Флориды. Гряды шириной 0,81 м с расстоянием между осями 3,66 м были покрыты чёрной полиэтиленовой плёнкой. Четырёхнедельную рассаду арбуза сорта Crimson Sweet высадили 9 марта 2019 г. в почву (мелкий песок Иммокали) по полностью рандомизированной блочной схеме с четырьмя повторностями. Каждая делянка включала 10 растений, размещённых через 0,91 м в ряду длиной 8,23 м; расстояние между делянками составляло 3,05 м. Растения были заражены ЛМР естественным путём.

Здоровые листья арбуза собирали 10 апреля 2019 г. После первого обнаружения ЛМР отбирали листья поражённых растений на пяти стадиях тяжести заболевания (СП; доля поражённой ткани листа). Для лабораторного анализа сначала собирали листья с низкой СП (немногочисленные поражения), затем — со средней СП уровней 1 и 2, высокой и очень высокой СП. Шкала тяжести ЛМР была следующей: низкая СП — 5–10%; по мере развития болезни доля поражения постепенно увеличивалась от низкой к средней СП уровней 1 и 2 (11–20% и 21–30% соответственно), а затем резко возрастала на высокой и очень высокой стадиях — до 31–50% и 51–75% соответственно (рисунок 1). При СП более 75% спектральные данные не собирали, поскольку листья находились в крайне плохом состоянии и были высохшими. В полевом исследовании на базе БПЛА СП разделяли на две стадии: низкую и высокую (рисунок 2). Различие в числе стадий СП между лабораторией и полем объясняется тем, что в лаборатории образцом служил отдельный лист, тогда как в поле — целое растение. Поэтому количественно оценить СП одного листа проще, чем целого растения, включающего листья на разных стадиях поражения.

Спектральные данные собирали с помощью настольной гиперспектральной системы визуализации Pika L 2.4 (Resonon Inc., Бозмен, Монтана, США) (рисунок 1E). Камера Pika L 2.4 была оснащена объективом 23 мм со спектральным диапазоном 380–1030 нм, полем зрения 15,3° и спектральным разрешением 2,1 нм. Одна и та же гиперспектральная камера использовалась в лаборатории (рисунок 1E) и в поле (рисунок 2C) после замены объективов; спектральный диапазон оставался тем же. Гиперспектральные камеры Resonon (RHI), известные как push-broom-сканеры, представляют собой камеры построчного сканирования с 281 спектральным каналом. Система включает линейный столик, перемещаемый шаговым двигателем. В лаборатории над линейным столиком размещали управляемые широкополосные галогенные источники света для создания оптимальных условий спектрального сканирования. Система была установлена так, чтобы расстояние от объектива до линейного столика составляло 0,5 м. Источники света располагались на одном уровне с объективом в параллельной плоскости. Все сканирования выполняли в программе Spectronon Pro (Resonon Inc., Бозмен, Монтана, США), подключённой к камере USB-кабелем. До сканирования листьев программными средствами устраняли шум темнового тока. Затем камеру калибровали по белой пластине — эталону коэффициента отражения, предоставленному производителем и размещённому в тех же условиях, что и сканируемые образцы.

Области интереса (RoI; например, рисунок 1B) выбирали вручную: на каждом листе выделяли шесть областей спектрального сканирования (по 10 листьев для каждой стадии СП), чтобы исключить систематическое смещение. Для каждой стадии СП общее число выбранных спектральных сканов (RoI) составляло 60. Области интереса выбирали так, чтобы они включали как поражённые, так и непоражённые участки ткани листа. Число пикселей в каждом выбранном спектральном скане составляло 800–900. Среднее значение 60 спектральных сканов использовали для формирования общей кривой спектральной сигнатуры каждой стадии СП. Спектральные данные каждого скана листа анализировали в программе постобработки Spectronon Pro. Инструментом выделения выбирали несколько участков листа с симптомами и без них и формировали спектр. Для здоровых и поражённых ЛМР растений (пять стадий СП) случайным образом выбирали несколько точек на листьях, рассчитывали средний коэффициент спектрального отражения и использовали его для построения кривых спектральных сигнатур.

РИСУНОК 1 | (A) Здоровые листья арбуза и листья, поражённые ложной мучнистой росой, на разных стадиях тяжести (примеры): (B) низкая (на изображении показаны примеры областей интереса, RoI); (C) средняя; (D) высокая. (E) Сбор гиперспектральных данных в лаборатории камерой Pika L2 (Resonon Inc., Бозмен, Монтана, США).

Спектральные данные в поле собирали с помощью БПЛА Matrice 600 Pro (гексакоптер, DJI Inc., Шэньчжэнь, Китай) и той же гиперспектральной камеры Pika L 2.4. Система визуализации на базе БПЛА включала (рисунок 2C): (i) гиперспектральную камеру Resonon Pika L 2.4; (ii) объектив видимого–ближнего ИК-диапазона (V-NIR) для камеры Pika с фокусным расстоянием 17 мм, полем зрения (FOV) 17,6° и мгновенным полем зрения (IFOV) 0,71 мрад; (iii) систему управления полётом многороторного аппарата на основе глобальной навигационной спутниковой системы GNSS (Tallysman 33-2710NM-00-3000, Tallysman Wireless Inc., Онтарио, Канада) и инерциального измерительного блока IMU (Ellipse N, SBG Systems S.A.S., Франция) для регистрации положения и ориентации датчика; (iv) программу анализа гиперспектральных данных Spectronon Pro (Resonon, Бозмен, Монтана, США), способную корректировать данные GPS/IMU с помощью модуля геопривязки. Данные собирали с высоты 30 м над землёй при скорости 1,5 м·с⁻¹. Размер пикселя на полученной карте является функцией рабочего расстояния (между объективом камеры и сканируемым столиком/полем) и FOV и изменяется в зависимости от параметров полёта. В данном исследовании он составлял около 35 мм на пиксель.

Для преобразования яркости излучения в коэффициент отражения использовали серый калибровочный тент (Group VIII Technologies) с коэффициентом отражения 36%. Радиометрическую калибровку выполняли с помощью калиброванной интегрирующей сферы. Производитель записал 100 строк спектральных данных и сформировал файл радиометрической калибровки с таблицей соответствий для всех комбинаций времени интегрирования и частоты кадров. Эти данные использовали для преобразования необработанных показаний камеры (цифровых отсчётов) в физические единицы энергетической яркости — микрофлики. Камера Pika L 2.4 представляет собой push-broom-сканер, или камеру построчного сканирования, формирующую двумерное изображение, каждый пиксель которого содержит непрерывный спектр отражения. Калибровочный тент применяли для калибровки данных при различных условиях освещения в поле (рисунок 2D). Области RoI случайным образом выбирали вручную для каждого растения; для охвата всей кроны выполняли несколько спектральных сканов. Каждая RoI содержала четыре пикселя, а для каждого растения выбирали четыре RoI. Объём выборки для каждой стадии СП составлял 20 растений. Затем RoI экспортировали в текстовый файл и обрабатывали в SPSS (SPSS 13.0, Inc., Чикаго; Microsoft Corp., Редмонд, Вашингтон, США).

РИСУНОК 2 | Стадии тяжести ложной мучнистой росы в поле: (A) низкая; (B) высокая; (C) гиперспектральная система визуализации на базе БПЛА; (D) калибровочный тент.

Вегетационные индексы могут служить индикаторами стадий СП, отражая нарушения функционирования растений, включая физико-химические дефекты, влияющие на фотосинтез, метаболические и пищевые процессы. Наиболее подверженные воздействию заболеваний и доступные измерению факторы — содержание хлорофилла, структура клеток, клеточный сок, наличие и относительная концентрация пигментов, содержание воды и углерода, проявляющиеся в отражённой солнечной радиации оптического диапазона 400–2500 нм (Xiao et al., 2014). Для отбора наилучших ВИ, позволяющих выявлять ЛМР и её СП, применяли нейронную сеть типа многослойного перцептрона. Все ВИ, рассмотренные в исследовании (таблица 1), анализировали и оценивали в SPSS. Коэффициент корреляции служил дополнительным параметром оценки эффективности каждого ВИ при выявлении стадий тяжести ЛМР.

ТАБЛИЦА 1 | Спектральные вегетационные индексы, оценённые для выявления ложной мучнистой росы.

Дерево решений (DT) — непараметрический метод контролируемого обучения, используемый для классификации и регрессии. Цель DT состоит в построении модели, которая рассчитывает значение целевой переменной, усваивая простые правила выбора, выведенные из признаков данных. Дерево решений способно обрабатывать данные, измеренные в разных шкалах, без моделей распределения долей данных отдельно по модулям; оно отличается гибкостью и способностью учитывать нелинейные зависимости между признаками и модулями (Friedl and Brodley, 1997). Деревья решений быстро обучаются и быстро выполняются. Этот метод широко применяется при обработке изображений для выявления различных болезней растений. В данном исследовании классификацию проводили между здоровыми растениями арбуза и растениями, поражёнными ЛМР на нескольких стадиях СП. Набор данных разделяли на обучающую (70%) и тестовую (30%) части.

Многослойный перцептрон (MLP), представляющий собой глубокую искусственную нейронную сеть, применяли для выявления различий между здоровыми растениями и растениями на нескольких стадиях тяжести ЛМР. Подобно нейронной сети, MLP является функцией предикторов, также называемых входами или независимыми переменными, которая минимизирует ошибку прогнозирования целевых переменных, также называемых выходами. Такие модели способны обучаться на примерах. Поэтому при использовании нейронной сети не требуется программировать способ получения выхода для заданного входа: алгоритм обучения вычисляет связь между входом и выходом, которая затем используется для прогнозирования выхода по введённым значениям. Нейронная сеть формирует аппроксимирующую модель в аналитической форме, параметрами которой являются веса, смещения и топология сети.

Многослойный перцептрон — полносвязная многослойная сеть прямого распространения с контролируемым обучением, обучаемая алгоритмом обратного распространения ошибки для минимизации квадратичного критерия ошибки; значения не передаются обратно на предшествующие слои. MLP состоит из входного, скрытого и выходного слоёв. Входной и выходной слои не имеют весов, а передаточные функции узлов скрытого слоя радиально симметричны. Полный набор данных случайным образом разделяли на две части: обучающую (70%) и тестовую (30%). После обучения модель MLP запускали на тестовой выборке, что обеспечивало несмещённую оценку ошибки обобщения.

При сборе спектральных данных в лаборатории в оптимальных условиях освещения и температуры измеряли спектральное отражение для пяти стадий тяжести ЛМР. Спектральные сигнатуры и коэффициенты корреляции при различной тяжести заболевания измеряли и сопоставляли (рисунок 3). Спектральное отражение на стадии очень высокой СП существенно возрастало в зелёном и красном диапазонах (450–650 нм), тогда как на других стадиях в видимом диапазоне (380–700 нм) оно было ниже. В ближнем ИК-диапазоне значения спектрального отражения на стадии очень высокой СП снижались, а в диапазоне красного края сигнатура расходилась с сигнатурами других стадий. Листья на стадиях низкой и средней СП имели очень мало симптомов, поэтому различия спектрального отражения между этими стадиями были незначительными. Спектральная сигнатура тесно связана с тяжестью ожидаемых симптомов, вызываемых патогеном ЛМР (рисунок 3A). В видимом диапазоне (380–700 нм) сигнатуры коэффициентов корреляции всех стадий СП различались незначительно (рисунок 3B). До диапазона красного края (700 нм) сигнатуры были идентичны, после чего различия между стадиями СП постепенно возрастали, особенно для высокой и очень высокой стадий. Из рисунка 3B очевидно, что с увеличением СП коэффициент корреляции демонстрировал значительные различия в ближнем ИК-диапазоне.

РИСУНОК 3 | (A) Спектральные сигнатуры отражения (полученные в лаборатории) листьев арбуза, поражённых ложной мучнистой росой, на пяти стадиях тяжести заболевания (СП); (B) коэффициент корреляции для здоровых листьев арбуза (H) и пяти стадий СП.

Результаты классификации зависели от тяжести заболевания: на стадии низкой СП они были ниже, чем на остальных стадиях (например, 62,3 и 52,6% для MLP и DT соответственно). По мере усиления симптомов болезни показатель классификации возрастал (рисунок 4). Наибольшее значение для MLP — 90% — получено на стадии очень высокой СП. Для всех стадий СП метод DT обеспечивал более низкую точность выявления, чем MLP (рисунок 4). Поэтому MLP был выбран как лучший метод выявления ЛМР и классификации стадий СП и использован для отбора наилучших спектральных диапазонов и ВИ. Наилучшие диапазоны для выявления низкой и средней СП уровня 1 находились в области красного края (711–722 нм), для средней СП уровня 2 и высокой СП — при 1007–1020 нм, а для очень высокой СП — в области красного края (759–761 нм). Метод MLP выбрал CI green и PRI как наилучшие ВИ соответственно для низкой и средней СП уровня 1, а NPQI — для средней СП уровня 2, высокой и очень высокой СП (таблица 2).

РИСУНОК 4 | Результаты классификации методами MLP и DT при различении здоровых растений (H) и растений арбуза на нескольких стадиях тяжести ложной мучнистой росы в лаборатории. Вертикальные линии на столбцах обозначают планки погрешностей.

ТАБЛИЦА 2 | Наилучшие спектральные диапазоны и вегетационные индексы, измеренные в лаборатории и поле для выявления разных стадий тяжести ложной мучнистой росы.

На рисунке 5A представлены полученные с БПЛА спектральные сигнатуры здоровых и поражённых ЛМР растений. В видимом диапазоне значения спектрального отражения здоровых растений и поражённых ЛМР растений на стадии низкой СП были ниже, чем на стадии высокой СП, для которой в зелёном диапазоне наблюдался пик 20%. В ближнем ИК-диапазоне значения спектрального отражения здоровых растений были ниже, чем при низкой и высокой СП. Спектральное отражение на стадии низкой СП превышало отражение на стадии высокой СП, особенно в диапазоне 750–915 нм. В области красного края выраженных различий не наблюдалось: сигнатуры обеих стадий СП были почти идентичны. В ближнем ИК-диапазоне (700–1000 нм) значения спектрального отражения при низкой и высокой СП превышали значения здоровых растений.

Коэффициенты корреляции для здоровых растений, а также низкой и высокой СП были почти идентичны в видимом диапазоне (рисунок 5B). В диапазоне 750–1000 нм зарегистрированы некоторые различия между коэффициентами корреляции двух стадий СП (рисунок 5B). На рисунке 5B показаны различия между низкой и высокой СП при 750 и 1000 нм.

Метод MLP обеспечил более высокую точность классификации, чем DT: при низкой СП точность MLP составила 69%, а DT — 60% (рисунок 6). Наибольшая точность классификации при высокой СП достигала 91% для MLP и 69% для DT. Наилучшие спектральные диапазоны для классификации низкой СП находились между 952 и 965 нм, а высокой СП — в области красного края (755–780 нм). Наилучшими ВИ для выявления заболевания были RARSc и RARSa при низкой СП, а также RARSb и CI green при высокой СП (таблица 2).

РИСУНОК 5 | (A) Спектральные сигнатуры отражения, полученные по данным полевой гиперспектральной съёмки; (B) коэффициент корреляции для здоровых растений арбуза (H), а также растений с низкой и высокой тяжестью ложной мучнистой росы.

РИСУНОК 6 | Результаты классификации методами MLP и DT при выявлении в поле нескольких стадий тяжести ложной мучнистой росы у растений арбуза относительно здоровых растений (H). Вертикальные линии на столбцах обозначают планки погрешностей.

Растения арбуза очень восприимчивы к заболеваниям; поэтому в ряде исследований были разработаны неразрушающие высокопроизводительные методы выявления таких болезней, как антракноз, ожог листьев и пятнистость листьев (He et al., 2021). Blazquez and Edwards (1986) разработали лабораторный метод выявления арбузов, поражённых фузариозным увяданием, ложной мучнистой росой и мозаикой арбуза. Для всех трёх заболеваний наблюдались существенные различия в ближнем ИК-диапазоне (700–900 нм). Kalischuk et al. (2019) применили мультиспектральную съёмку с БПЛА и NDVI для выявления клейкой гнили стебля, антракноза, фузариозного увядания, фитофторозной гнили плодов, альтернариозной пятнистости листьев и болезни курчавости листьев тыквенных. Оценки распространённости и тяжести заболеваний существенно различались между традиционным обследованием и обследованием с использованием БПЛА. Иных систем на базе БПЛА для выявления и мониторинга ЛМР в поле не существует.

Различия между результатами лабораторного и полевого анализа — то есть точностью выявления СП моделями, а также лучшими длинами волн и ВИ для выявления СП — могут объясняться различными условиями окружающей среды и процедурами сбора данных. Например, в лаборатории данные получают с отдельных листьев с близкого расстояния и при искусственном освещении, тогда как в поле их собирают с целых растений с помощью БПЛА с высоты 30 м. Следовательно, результаты лабораторного и полевого анализа нельзя сопоставлять напрямую.

Поражённые ЛМР листья арбуза демонстрировали различные спектральные сигнатуры отражения на каждой стадии СП как в лаборатории, так и в поле. Однако в видимом диапазоне существенных различий между здоровыми растениями и низкой СП (5–10% поражения) не наблюдалось, что указывает на крайнюю сложность различения этих состояний путём визуального осмотра. Поэтому гиперспектральная визуализация и машинное обучение позволяют более эффективно и быстро выявлять заболевание и его тяжесть на ранней стадии по сравнению с визуальными методами.

Лабораторные измерения показали, что в синем диапазоне спектральное отражение здоровых растений превышало отражение на остальных стадиях СП. Основные различия между спектральными сигнатурами здоровых и поражённых растений как при лабораторных, так и при полевых измерениях обнаружены при высокой СП в зелёном диапазоне, области красного края и ближнем ИК-диапазоне (700–1000 нм); при этом в ближнем ИК-диапазоне спектральная сигнатура здоровых растений была выше, чем на остальных стадиях СП. Стадия высокой СП имела уникальную сигнатуру, позволяющую отличать её от других стадий и от здоровых растений. Хотя на некоторых стадиях СП изменение окраски листьев можно было наблюдать визуально, степень изменения была неодинаковой.

В полевых условиях результаты не показали существенных различий между низкой и высокой СП в видимом диапазоне; наблюдались лишь небольшие расхождения. Тем не менее даже эти малые различия спектрального отражения в видимом диапазоне можно рассматривать как признак изменения окраски листьев. Листья и растительный полог при низкой СП демонстрировали очень мало визуальных симптомов, а точность классификации была низкой как в лаборатории, так и в поле. По мере снижения содержания хлорофилла и воды повреждение клеток листа усиливается (Barnawal et al., 2017), что помогает методам классификации лучше различать стадии СП, особенно среднюю и очень высокую.

Обычная практика отбора значимых длин волн для выявления СП и создания новых ВИ состоит в установлении корреляции с биохимическим или биофизическим признаком — например, суммарным содержанием хлорофиллов a и b, параметрами структуры листа, содержанием воды и т. п. (Gitelson and Merzlyak, 1996; Hatfield et al., 2008). Как правило, изменение спектрального отражения может указывать на наличие стресса у растения, не позволяя уточнить или описать вид стресса, вызвавшего повреждение (Carter and Miller, 1994; Gitelson and Merzlyak, 1994). Например, как отмечалось выше, содержание хлорофилла может снижаться под действием ряда факторов, включая физиологические или биохимические изменения, обусловленные тяжестью ЛМР, и это снижение способно влиять на фотосинтетическую активность.

В обоих вариантах эксперимента лучшие ВИ — например, PRI, в большей степени связанный с зелёным диапазоном, и CI green — позволяли различать здоровые и поражённые ЛМР растения на низкой и высокой стадиях СП. PRI, рассчитываемый нормированием отражения при 531 и 570 нм, главным образом опирается на зелёный диапазон. Любой дефицит или нарушение содержания хлорофилла влияет на значение PRI; этот индекс всё шире используется как показатель эффективности фотосинтеза (Garbulsky et al., 2011) и водного стресса (Suarez et al., 2008). Одним из первых изменений в поражённом ЛМР растении является снижение концентрации хлорофилла, влияющее на фотосинтез в заражённом листе; для выявления этих изменений можно применять ВИ, связанные с содержанием хлорофилла (Mandal et al., 2009; Bellow et al., 2013; Barnawal et al., 2017). Наши результаты подтверждают это.

Отобранные лучшие спектральные ВИ обеспечили высокую специфичность и чувствительность при выявлении и идентификации ложной мучнистой росы на разных стадиях тяжести. Более низкие результаты классификации получены при низкой СП из-за незначительных изменений состава листа по сравнению со здоровым растением. Наилучшие результаты классификации методом MLP достигнуты при высокой и очень высокой СП (87–90%), тогда как метод DT для всех стадий СП давал более низкие результаты по сравнению с MLP. Некоторые ВИ могут применяться для выявления заболевания и классификации стадий СП. Использование гиперспектральной визуализации для определения наиболее значимых ВИ, позволяющих выявлять и идентифицировать несколько стадий СП, дополнительно углубит понимание и повысит специфичность диагностики заболеваний. Дальнейшая работа предусматривает разработку на основе предыдущих исследований и разработок простого и недорогого датчика для БПЛА, измеряющего спектральное отражение только в узких диапазонах, центрированных на определённых длинах волн (например, специализированной мультиспектральной камеры), для раннего выявления ЛМР в поле.

Исходные данные, подтверждающие выводы этой статьи, будут предоставлены авторами без неоправданных ограничений.

JA, YA, JQ и PR разработали концепцию и дизайн экспериментов, выполнили обработку, анализ и интерпретацию. JA, YA и PR получили данные. JA и YA проанализировали данные и подготовили рукопись. JQ и PR отредактировали рукопись. Все авторы внесли вклад в статью и одобрили представленную версию.

Данная работа частично стала возможной благодаря соглашению о сотрудничестве со Службой сельскохозяйственного маркетинга Министерства сельского хозяйства США в рамках гранта AM190100XXXXG036.

Abdulridha, J., Ehsani, R., Abd-Elrahma, A., and Ampatzidis, Y. (2019). A remote sensing technique for detecting laurel wilt disease in avocado in presence of other biotic and abiotic stresses. Comput. Electron. Agric. 156, 549–557. doi: 10.1016/j.compag.2018.12.018

Abdulridha, J., Ampatzidis, Y., Kakarla, S. C., and Roberts, P. (2020a). Detection of target spot and bacterial spot disease in tomato using UAV-based and benchtop-based hyperspectral imaging techniques. Precis. Agric. 21, 955–978. doi: 10.1007/s11119-019-09703-4

Abdulridha, J., Ampatzidis, Y., Qureshi, J., and Roberts, P. (2020b). Laboratory and UAV-based identification and classification of tomato yellow leaf curl, bacterial spot, and target spot diseases in tomato utilizing hyperspectral imaging and machine learning. Remote Sens. 12:2732. doi: 10.3390/rs1217 2732

Abdulridha, J., Ampatzidis, Y., Roberts, P., and Kakarla, S. C. (2020c). Detecting powdery mildew disease in squash at different stages using UAV-based hyperspectral imaging and artificial intelligence. Biosyst. Eng. 197, 135–148. doi: 10.1016/j.biosystemseng.2020.07.001

Almalki, F. A., Soufiene, B., Alsamhi, S. H., and Sakli, H. (2021). A Low-Cost Platform for Environmental Smart Farming Monitoring System Based on IoT and UAVs. Sustainability 13:5908. doi: 10.3390/su13115908

Alsamhi, S. H., Almalki, F. A., Afghah, F., Hawbani, A., Shvetsov, A. V., Lee, B., et al. (2022). Drones’ Edge Intelligence Over Smart Environments in B5G: blockchain and Federated Learning Synergy. IEEE Trans. Green Commun. Netw. 6, 295–312. doi: 10.1109/tgcn.2021.3132561

Babar, M. A., Reynolds, M. P., Van Ginkel, M., Klatt, A. R., Raun, W. R., and

Stone, M. L. (2006). Spectral reflectance to estimate genetic variation for in- season biomass, leaf chlorophyll, and canopy temperature in wheat. Crop Sci. 46, 1046–1057. doi: 10.2135/cropsci2005.0211

Bagheri, N. (2020). Application of aerial remote sensing technology for detection of fire blight infected pear trees. Comput. Electron. Agric. 168:105147. doi: 10.1016/j.compag.2019.105147

Barnawal, D., Pandey, S. S., Bharti, N., Pandey, A., Ray, T., Singh, S., et al. (2017). ACC deaminase-containing plant growth-promoting rhizobacteria protect Papaver somniferum from downy mildew. J. Appl. Microbiol. 122, 1286–1298. doi: 10.1111/jam.13417

Barnes, J. D., Balaguer, L., Manrique, E., Elvira, S., and Davison, A. W. (1992). A Reappraisal of the Use of Dmso for the Extraction and Determination of Chlorophylls-A and Chlorophylls-B in Lichens and Higher-Plants. Environ. Exp. Bot. 32, 85–100. doi: 10.1016/0098-8472(92)90034-y

Bellow, S., Latouche, G., Brown, S. C., Poutaraud, A., and Cerovic, Z. G. (2013). Optical detection of downy mildew in grapevine leaves: daily kinetics of autofluorescence upon infection. J. Exp. Bot. 64, 333–341. doi: 10.1093/jxb/ ers338

Blackburn, G. A. (1998). Spectral indices for estimating photosynthetic pigment concentrations: a test using senescent tree leaves. Int. J. Remote Sens. 19, 657–675. doi: 10.1080/014311698215919

Blazquez, C. H., and Edwards, G. J. (1986). Spectral reflectance of healthy and diseased watermelon leaves. Ann. Appl. Biol. 108, 243–249. doi: 10.1111/j.1744- 7348.1986.tb07646.x

Broge, N. H., and Leblanc, E. (2001). Comparing prediction power and stability of broadband and hyperspectral vegetation indices for estimation of green leaf area index and canopy chlorophyll density. Remote Sens. Environ. 76, 156–172. doi: 10.1016/s0034-4257(00)00197-8

Carter, G. A., and Miller, R. L. (1994). Early detection of plant stress by digital imaging within narrow stress-sensitive wavebands. Remote Sens. Environ. 50, 295–302. doi: 10.1016/0034-4257(94)90079-5

Chappelle, E. W., Kim, M. S., and McMurtrey, J. E. (1992). Ration analysis of reflectance spectra (RARS)-An algorithm for the remote estimation concentration of chlorophyll-a, chlorophyll-b, and carotenoid soybean leaves. Remote Sens. Environ. 39, 239–247. doi: 10.1016/0034-4257(92)90089-3

Friedl, M. A., and Brodley, C. E. (1997). Decision tree classification of land cover from remotely sensed data. Remote Sens. Environ. 61, 399–409. doi: 10.1016/ s0034-4257(97)00049-7

Gamon, J. A., Penuelas, J., and Field, C. B. (1992). A narrow-waveband spectral index that tracks diurnal changes in photosynthetic efficiency. Remote Sens. Environ. 41, 35–44. doi: 10.1016/0034-4257(92)90059-S

Garbulsky, M. F., Penuelas, J., Gamon, J., Inoue, Y., and Filella, I. (2011). The photochemical reflectance index (PRI) and the remote sensing of leaf, canopy and ecosystem radiation use efficiencies A review and meta- analysis. Remote Sens. Environ. 115, 281–297. doi: 10.1016/j.rse.2010.08. 023

Gitelson, A., and Merzlyak, M. N. (1994). Quantitative estimation of chlorophyll-a using reflectance spectra - experiments with autumn chestnut and maple leaves. J. Photochem. Photobiol. B Biol. 22, 247–252. doi: 10.1016/1011-1344(93)06963- 4

Gitelson, A. A., Gritz, Y., and Merzlyak, M. N. (2003). Relationships between leaf chlorophyll content and spectral reflectance and algorithms for non-destructive chlorophyll assessment in higher plant leaves. J. Plant Physiol. 160, 271–282. doi: 10.1078/0176-1617-00887

Gitelson, A. A., Kaufman, Y. J., Stark, R., and Rundquist, D. (2002). Novel algorithms for remote estimation of vegetation fraction. Remote Sens. Environ. 80, 76–87. doi: 10.1016/s0034-4257(01)00289-9

Gitelson, A. A., and Merzlyak, M. N. (1996). Signature analysis of leaf reflectance spectra: algorithm development for remote sensing of chlorophyll. J. Plant Physiol. 148, 494–500. doi: 10.1016/s0176-1617(96) 80284-7

Gitelson, A. A., Merzlyak, M. N., and Chivkunova, O. B. (2001). Optical properties and nondestructive estimation of anthocyanin content in plant leaves. Photochem. Photobiol. 74, 38–45. doi: 10.1562/0031-8655(2001)074<0038: opaneo>2.0.co;2

Haboudane, D., Miller, J. R., Pattey, E., Zarco-Tejada, P. J., and Strachan, I. B. (2004). Hyperspectral vegetation indices and novel algorithms for predicting green LAI of crop canopies: modeling and validation in the context of precision agriculture. Remote Sens. Environ. 90, 337–352. doi: 10.1016/j.rse.2003.12.013

Haboudane, D., Miller, J. R., Tremblay, N., Zarco-Tejada, P. J., and Dextraze, L. (2002). Integrated narrow-band vegetation indices for prediction of crop chlorophyll content for application to precision agriculture. Remote Sens. Environ. 81, 416–426. doi: 10.1016/s0034-4257(02)00018-4

Hariharan, J., Fuller, J., Ampatzidis, Y., Abdulridha, J., and Lerwill, A. (2019). Finite difference analysis and bivariate correlation of hyperspectral data for detecting laurel wilt disease and nutritional deficiency in avocado. Remote Sens. 11:1748. doi: 10.3390/rs11151748

Hatfield, J. L., Gitelson, A. A., Schepers, J. S., and Walthall, C. L. (2008). Application of spectral remote sensing for agronomic decisions. Agron. J. 100, S117–S131.

He, X., Fang, K., Qiao, B., Zhu, X. H., and Chen, Y. N. (2021). Watermelon Disease Detection Based on Deep Learning. Int. J. Pattern Recogn. Artificial Intelligence 35:2152004. doi: 10.1142/s0218001421520042

Immerzeel, W. W., Gaur, A., and Zwart, S. J. (2008). Integrating remote sensing and a process-based hydrological model to evaluate water use and productivity in a south Indian catchment. Agric. Water Manag. 95, 11–24. doi: 10.1016/j.agwat. 2007.08.006

Jordan, C. F. (1969). Derivation of leaf area index from quality of light on the forest floor. Ecology 50, 663–666. doi: 10.2307/1936256

Kalischuk, M., Paret, M. L., Freeman, J. H., Raj, D., Da Silva, S.,

Eubanks, S., et al. (2019). An Improved Crop Scouting Technique Incorporating Unmanned Aerial Vehicle-Assisted Multispectral Crop Imaging into Conventional Scouting Practice for Gummy Stem Blight in Watermelon. Plant Dis. 103, 1642–1650. doi: 10.1094/PDIS-08-18- 1373-RE

Lu, J. Z., Ehsani, R., Shi, Y. Y., de Castro, A. I., and Wang, S. (2018). Detection of multi-tomato leaf diseases (late blight, target and bacterial spots) in different stages by using a spectral-based sensor. Sci. Rep. 8:2793. doi: 10.1038/s41598- 018-21191-6

Mandal, K., Saravanan, R., Maiti, S., and Kothari, I. L. (2009). Effect of downy mildew disease on photosynthesis and chlorophyll fluorescence in Plantago ovata Forsk. J. Plant Dis. Prot. 116, 164–168. doi: 10.1007/bf03356 305

Merton, R. (1998). “Monitoring Community Hysteresis Using Spectral Shift Analysis and the Red-Edge Vegetation Stress Index,” in JPL Airborne Earth Science Workshop, (Pasadena, CA: NASA, Jet Propulsion Laboratory).

Penuelas, J., Baret, F., and Filella, I. (1995). Semiempirical indexes to assess carotenoids chlorophyll-a ratio from leaf spectral reflectance. Photosynthetica 31, 221–230.

Penuelas, J., Pinol, J., Ogaya, R., and Filella, I. (1997). Estimation of plant water concentration by the reflectance water index WI (R900/R970). Int. J. Remote Sens. 18, 2869–2875. doi: 10.1080/014311697217396

Raun, W. R., Solie, J. B., Johnson, G. V., Stone, M. L., Lukina, E. V., Thomason, W. E., et al. (2001). In-season prediction of potential grain yield in winter wheat using canopy reflectance. Agron. J. 93, 131–138. doi: 10.2134/agronj2001. 931131x

Roujean, J. L., and Breon, F. M. (1995). Estimating Par Absorbed by Vegetation from Bidirectional Reflectance Measurements. Remote Sens. Environ. 51, 375– 384. doi: 10.1016/0034-4257(94)00114-3

Saif, A. K., Dimyati, K., Noordin, A. N. S., Mohd Shah, S., Alsamhi, H., and

Abdullah, Q. (2021). “Energy Efficient Tethered UAV Development in B5G for Smart Environment and Disaster Recovery,” in 1st International conference on Emerging smart technology, IEEE, (Piscataway: IEEE).

Suarez, L., Zarco-Tejada, P. J., Sepulcre-Canto, G., Perez-Priego, O., Miller, J. R.,

Jimenez-Munoz, J. C., et al. (2008). Assessing canopy PRI for water stress detection with diurnal airborne imagery. Remote Sens. Environ. 112, 560–575. doi: 10.1016/j.rse.2007.05.009

Wang, T. Y., Thomasson, J. A., Yang, C. H., Isakeit, T., and Nichols, R. L. (2020). Automatic Classification of Cotton Root Rot Disease Based on UAV Remote Sensing. Remote Sens. 12:21.

West, J. S., Bravo, C., Oberti, R., Lemaire, D., Moshou, D., and McCartney, H. A. (2003). The potential of optical canopy measurement for targeted control of field crop diseases. Annu. Rev. Phytopathol. 41, 593–614. doi: 10.1146/annurev. phyto.41.121702.103726

Woodcock, C. E., Loveland, T. R., Herold, M., and Bauer, M. E. (2020). Transitioning from change detection to monitoring with remote sensing: A paradigm shift. Remote Sens. Environ. 238:111558. doi: 10.1016/j.rse.2019. 111558

Xiao, Y. F., Zhao, W. J., Zhou, D. M., and Gong, H. L. (2014). Sensitivity Analysis of Vegetation Reflectance to Biochemical and Biophysical Variables at Leaf,

Canopy, and Regional Scales. IEEE Trans. Geosci. Remote Sens. 52, 4014–4024. doi: 10.1109/tgrs.2013.2278838

Ye, H. C., Huang, W. J., Huang, S. Y., Cui, B., Dong, Y. Y., Guo, A. T., et al. (2020). Recognition of Banana Fusarium Wilt Based on UAV Remote Sensing. Remote Sens. 12:938. doi: 10.3390/rs12060938

Содержание является исключительно ответственностью авторов и необязательно отражает официальную позицию Министерства сельского хозяйства США.

Авторы заявляют, что исследование проводилось при отсутствии каких-либо коммерческих или финансовых отношений, которые могли бы быть истолкованы как потенциальный конфликт интересов.

Все утверждения, высказанные в данной статье, принадлежат исключительно авторам и необязательно отражают позицию организаций, с которыми они связаны, а также издателя, редакторов и рецензентов. Любой продукт, который может оцениваться в данной статье, или заявление его производителя не гарантируется и не одобряется издателем.

© 2022 Abdulridha, Ampatzidis, Qureshi и Roberts. Это статья открытого доступа, распространяемая на условиях лицензии Creative Commons Attribution License (CC BY). Использование, распространение или воспроизведение на других площадках разрешается при условии указания авторов и правообладателей и цитирования оригинальной публикации в соответствии с принятой академической практикой. Использование, распространение или воспроизведение, не соответствующее этим условиям, не допускается.